Vol. 12 № 2
Julio-Diciembre 2022
19
CIENCIAS DE LA SALUD
CARACTERIZACIÓN MOLECULAR DE STAPHYLOCOCCUS AUREUS
METICILINO RESISTENTE AISLADO DE PACIENTES HOSPITALIZADOS
Molecular characterization of methicillin-resistant Staphylococcus aureus isolated from
hospitalized patients
Carmen Ullauri González, Loydi Zamora Gutiérrez, Daniela Ruiz Ruiz
Universidad Nacional de Loja, Facultad de la Salud Humana, Carrera de Laboratorio Clínico. Ecuador.
ORCID: 0000-0002-8555-7996
carmen80_2000@yahoo.es
RESUMEN
La resistencia a meticilina y macrólidos en Sta-
phylococcus aureus, pone en riesgo la ecacia del
tratamiento antibiótico, convirtiéndose en un pro-
blema de salud pública; el objetivo de la investiga-
ción fue caracterizar desde el punto de vista mole-
cular, cepas de Staphylococcus aureus resistentes
a meticilina y aislada de pacientes hospitalizados.
El estudio fue descriptivo, transversal, la identi-
cación y determinación de la susceptibilidad anti-
microbiana se realizó por métodos automatizados
en el equipo Vitek 2 Compact de BioMérieux, el
tamizaje fenotípico para la detección de meticili-
no resistencia y D- test se llevó a cabo, según, las
normas estandarizadas del manual M100 S20, del
Clinical and Laboratory Standards Institute, mien-
tras que la genotipación, se hizo por reacción en
cadena de la polimerasa convencional. Se aislaron
57 cepas de S. aureus de pacientes hospitalizados
en el Hospital General Isidro Ayora de Loja - Ecua-
dor, durante 2019. El 50,88% (n=29) de las cepas,
fueron resistentes a meticilina y de éstas el 27,6%
(n=8) presentó resistencia inducible a clindamicina.
Los genes prevalentes de resistencia fueron mec
A (100%) para meticilina y ermC (87,5%) para clin-
damicina. En las cepas que presentaron multirre-
sistencia, el tratamiento se vería limitado a otras
familias de antibióticos, aumentando la toxicidad y
el costo del tratamiento.
Palabras clave: Staphylococcus aureus resis-
tente a meticilina, farmacorresistencia bacteriana,
macrólidos, lincosamidas.
ABSTRACT
The resistance to methicillin and macrolides in
Staphylococcus aureus endangers the ecacy of
antibiotic treatment, thus becoming a public heal-
th problem; the objective of this study was to cha-
racterize from the molecular point of view strains
of Staphylococcus aureus resistant to methicillin
and isolated from hospitalized patients. This was
a descriptive and cross-sectional study, the iden-
tication and determination of antimicrobial sus-
ceptibility was made by automated methods on the
BioMérieux 2 Vitek Compact equipment, pheno-
typic screening for the detection of methicillin resis-
tance and D-test was carried out according to the
standardized norms of the manual M100 S20 of the
Clinical and Laboratory Standards Institute, geno-
typing was carried out by conventional polymerase
chain reaction. The following results were obtained,
57 strains were isolated of which 50.88% (n = 29)
were resistant to methicillin and of these same stra-
ins 27.6% (n = 8) presented inducible resistance to
clindamycin. The prevalent resistance genes were
mecA (100%) for methicillin and ermC (87.5%) for
clindamycin. In the strains that presented multire-
sistance, the treatment would be limited to other fa-
milies of antibiotics, increasing the toxicity and the
cost of the treatment.
Keywords: Methicillin-resistant Staphylococcus
aureus, drug resistance, bacterial, macrolides, lin-
cosamides.
Recibido: 22-04-2022 Aceptado: 10-06-2022
REDIELUZ
ISSN 2244-7334 / Depósito legal pp201102ZU3769
Vol. 12 N° 2 • Julio - Diciembre 2022: 19 - 25
20
INTRODUCCIÓN
Las especies de Staphylococcus spp., son pa-
tógenos oportunistas que tienen una gran capa-
cidad para adaptarse al medio en el que habitan;
dentro de este género destaca el Staphylococcus
aureus, microorganismo, que puede formar parte
de la microbiota humano de la piel y mucosas, pero
que también, representa el patógeno más común
en el ambiente hospitalario, causando un amplio
rango de infecciones nosocomiales, ya sea en piel,
huesos y mucosas e incluso infecciones sistémicas
como bacteriemias y endocarditis (Castro et al.,
2018).
El Staphylococcus aureus, puede desarrollar di-
versos mecanismos de resistencia a los antimicro-
bianos. En 1940 se introdujo a la penicilina como
tratamiento, sin embargo, al poco tiempo y hasta
la actualidad, se ha descrito la capacidad de esta
bacteria para producir mecanismos de resistencia
a una o varias familias de antimicrobianos, lo que
complica el tratamiento y contribuye al aumento de
la mortalidad, las cepas de S. aureus, productoras
de resistencia a meticilina, tienen resistencia intrín-
seca a todos los demás betalactámicos, incluyendo
cefalosporinas y carbapenémicos (Martínez et al.,
2017; Toasa et al., 2020).
La resistencia a meticilina se debe a la excesi-
va producción de PBP2a, una proteína de unión a
penicilina (PBP), que posee una baja anidad por
los antibióticos b-lactámicos, la cual, está codica-
da por el gen mecA. La evolución ha dado origen
a cepas que expresan la PBP2a, constitutivamente
como el complejo mec de clases B y C, así como
también, cepas que lo expresan solo bajo inducción
por un betalactámicos, como es el complejo mec
de clase A. (Aguayo, 2018). Se ha descrito al gen
mecA, como un marcador molecular adecuado en
la determinación de resistencia a meticilina en to-
dos los estalococos (Castellano et al., 2012)
La resistencia a macrólidos, puede ser debido a
varios mecanismos y entre ellos, los dos más im-
portantes son la expulsión activa, la cual, está me-
diada por los genes msrA y la metilación del ribo-
soma, codicada por los genes erm. El mecanismo
de eujo ocasiona resistencia a los macrólidos y a
las estreptograminas B; pero no a lincosamidas. La
metilación ribosomal conere resistencia cruzada
a macrólidos, lincosamidas y estreptograminas B,
conocido como fenotipo MlsB. En estalococos, los
genes ermA, ermB y ermC son responsables por
este fenotipo de resistencia cruzada, controlando la
metilación del sitio de enlace de adenosina 2058
(A2058) del ARNr 23S (Díaz et al., 2019; Gómez et
al., 2016).
En 2017 la Organización Mundial de la Salud
(OMS), publica las problemáticas más serias con
relación a los patógenos prioritarios resistentes a
los antibióticos, presentando una lista de 12 fami-
lias de bacterias peligrosas para la salud humana,
dividiéndolas en tres categorías de prioridad de
acuerdo a la urgencia en que se necesitan los nue-
vos antibióticos; en la cual S. aureus resistente a la
meticilina, se ubica dentro de la lista con prioridad
2 o, elevada, ya que, demuestra una farmacorresis-
tencia creciente (OMS, 2020; Toasa et al., 2020).
El predominio de SARM, varía, según, el área
geográca, por ejemplo, Europa tiene un número
inferior de MRSA por debajo del 5% en los países
nórdicos: Dinamarca, Holanda, Suecia y Noruega,
mientras que, en España, Italia, Portugal y Grecia,
la prevalencia es mayor y se sitúa entre el 25 y el
50%. La notable diferencia se puede atribuir a las
prácticas utilizadas en el control de infecciones y el
uso de antibióticos por cada país; en América del
Norte y Central, Estados Unidos y México, repor-
tan frecuencias entre el 25% y 50%, mientras que,
en América Latina, aún se tienen recursos limita-
dos para la vigilancia epidemiológica, sin embargo,
algunos estudios reportan la incidencia en países
como: Ecuador, Colombia, Argentina y Paraguay
entre el 25% y 50%, a diferencia de Uruguay, Gua-
temala, Chile y Perú, que indican tasas mayores o
iguales al 50% (Aucay y Cárdenas, 2020); (Lee et
al., 2018).
El desarrollo de la infección por S. aureus, está
mediado por la interacción entre factores ambienta-
les, virulencia bacteriana y propiedades clínicas de
los hospedadores, donde el papel de los factores
ambientales está determinado por el contacto con
el sistema de salud; factor que podría ser rectica-
do con la implementación de control de medidas de
higiene, sin embargo, los factores genéticos serían
no modicables (Mayorga et al., 2020). El objetivo
fue caracterizar, desde el punto de vista molecular,
las cepas de S. aureus resistentes a meticilina y
aislada de pacientes hospitalizados, en un Hospital
de segundo nivel de complejidad ubicado en el sur
ecuatoriano.
21
METODOLOGÍA
El estudio fue de tipo descriptivo y transversal,
realizado en el Hospital Isidro Ayora de Loja, Ecua-
dor, cuenta con 255 camas y recibe la referencia
de los pacientes del nivel 1 de atención. Se traba-
jó con todas las cepas de Staphylococcus aureus
aisladas de 57 pacientes hospitalizados, durante
el año 2019; de estas cepas, 29 constituyeron la
muestra para determinar los genes de resistencia a
betalactámicos, macrólidos y lincosamidas.
La identicación bacteriana y la susceptibilidad
antimicrobiana, se realizó en el equipo VITEK 2
Compact de BioMérieux, y las cepas se mantuvie-
ron congeladas en crioperlas hasta nalizar la re-
colección, luego, se procesó la parte fenotípica y
molecular en el Laboratorio de Biología Molecular
de la Universidad Nacional de Loja.
Los criterios de inclusión que se tomaron en
cuenta para la selección de las cepas, fueron que
éstas provinieran de pacientes hospitalizados a
quienes se les había realizado un pedido médico
de cultivo y antibiograma, se excluyeron las ce-
pas provenientes de pacientes ambulatorios. Una
vez recuperadas las cepas, se realizó el tamizaje
de meticilino resistencia con discos de cefoxitina
(30:ug) y el test D, utilizando discos de eritromicina
(15 mg) y clindamicina (2 mg) de acuerdo al método
estandarizado en el Manual M100 S20, del Clini-
cal and Laboratory Standards Institute (CLSI 2020),
mientras que, como control de calidad negativo, se
empleó la cepa S. aureus ATCC® 25923.
En la extracción del ADN, se utilizó el kit de ex-
tracción de ADN genómico AccuPrep®, para las
bacterias grampositivas, se preparó un tampón de
lisis utilizando Tris-HCl 1M (pH 8.0), EDTA sódico
1M y Tritón al 2% ® X-100 y, para evaluar la calidad
del ADN extraído, se usó el equipo espectrofotóme-
tro NanoDrop.
La detección genotípica, se realizó a través de
reacción en cadena de la polimerasa convencional
(PCR). Se usó primers para mecA, mecC1, mecC2,
ermA, ermB y ermC. de acuerdo a lo descrito en la
Tabla 1. Los productos de PCR se visualizaron me-
diante electroforesis en gel de agarosa al 1,5%.
Tabla 1. Secuencia de primers usados para la identicación de los genes mecA, mecC y erm en las cepas
S. aureus aisladas
Oligonucleótido Secuencia bp
mecA_fw 5’ – GTAGAAATGACTGAACGTCCGAT – 3’ 310
mecA_rev 5’ – CCAATTCCACATTGTTTCGGTCT – 3’
mecC1_fw 5’ – TGAACGAAGCAACAGTACACC – 3’ 238
mecC1_rev 5’ – GATCTTTTCCGTTTTCAGCCT – 3’
mecC2_fw 5’ – CCCGAATTATTGGTAAATCTGGC – 3’ 163
mecC2_rev 5’ – GCATTATAGCTGGCCATCCC – 3’
ermA_fw 5’ – TATCTTATCGTTGACAAGGGATT – 3’ 139
ermA_rev 5’ – CTACACTTGGCTTAGGATGAAA – 3’
ermB_fw 5’ – CTATCTGATTGTTGAAGAAGGATT – 3’ 142
ermB_rev 5’ – GTTTACTCTTGGTTTAGCATGAAA – 3’
ermC_fw 5’ – CTTGTTGATCACGATAATTTCC – 3’ 190
ermC_rev 5’ – ATCTTTTAGCAAACCCGTATTC – 3’
Fuente: Ullauri, Zamora y Ruiz Ruiz (2019)
Las condiciones de reacción para los genes
mecA, mecC1 y mecC2 fueron: 1 ciclo de predes-
naturalización 95° por 5´; 35 ciclos de desnaturali-
zación 95° por 45´´, alineamiento 50° por 45´´, ex-
tensión 72° por 1´y un ciclo para la extensión nal
a 72° por 2´. Mientras que, las condiciones para la
identicación de los genes erm fueron 1 ciclo de
predesnaturalización 96° por 5´; 35 ciclos de des-
naturalización 95° por 20´´, alineamiento 55° por
30´´, extensión 72° por 30´´ y un ciclo para la exten-
sión nal a 72° por 5´.
En la recolección de información se usaron re-
gistros de datos y fotografías, y para la tabulación,
se utilizaron tablas y grácos con herramientas de
estadística descriptiva. Durante el desarrollo de la
investigación, se respetó la condencialidad de los
participantes, quienes rmaron el consentimiento
informado como requisito para la hospitalización y
los resultados se emplearon con nes académicos
y cientícos.
22
RESULTADOS
De las 57 cepas de S. aureus aisladas de pa-
cientes hospitalizados, 29 presentaron resistencia
a meticilina. Esto último, evidencia un predominio
de este mecanismo de resistencia del 50,88%, de
forma que, en más de la mitad de infecciones cau-
sadas por este agente, el tratamiento con betalac-
támicos no sería ecaz.
De acuerdo a la distribución de las cepas de S.
aureus y según, las áreas de hospitalización, se
nota que, a excepción de Neonatología y de la uni-
dad de quemados, los aislamientos de S. aureus
meticilino resistentes predominan. Así también, en
el área de Pediatría y de Medicina Interna, donde
constituyen el 66,7% y 56,2% de los aislados res-
pectivamente, Tabla 2.
Tabla 2. Distribución de las cepas de Staphylococcus aureus según las áreas del servicio de hospitaliza-
ción del Hospital Isidro Ayora de Loja - Ecuador. 2019
MICROORGANIS-
MO
ÁREAS DE HOSPITALIZACIÓN
Medicina
Interna
Cirugía
Pediatría
Unidad de
cuidados
intensivos
Neonatolo-
gía
Unidad de
Quemados
. Total
General
F % F % F % F % F % F % F %
SASM 7 43,8 8 47,0 3 33,3 5 50,0 3 100,0 2 100,0 28 49,1
SARM 9 56,2 9 53,0 6 66,7 5 50,0 0 0 0 0 29 50,9
TOTAL 16 100,0 17 100,0 9 100,0 10 100,0 3 100,0 2 100,0 57 100
SASM: Staphylococcus aureus sensible a meticilina. SARM: Staphylococcus aureus resistente a la meticilina. F: Frecuencia. %: Porcentaje.
Fuente: Ullauri, Zamora y Ruiz Ruiz (2019)
De las cepas SARM, el 27.6% que corresponden
a 8 cepas, presentaron también, resistencia induci-
ble a clindamicina de forma que, tampoco podrán
ser usados en el tratamiento los antibióticos macró-
lidos ni lincosamidas. El 100% de los genes que
causaron la meticilino resistencia fueron del tipo
mecA, Figura 1., mientras que, el 87,5% de las ce-
pas que presentaron resistencia inducible a clinda-
micina, lo hicieron por la presencia del gen ermC; el
12,5% restante, expresó el gen ermB, y nalmente
el gen ermA, no se identicó en ninguna cepa.
Figura 1. Gen mecA en Staphylococcus aureus aisla-
dos de muestras de pacientes hospitalizados.
Fuente: Ullauri, Zamora y Ruiz Ruiz (2019)
En la Figura 1 se aprecia que, desde los carriles
16 hasta el 31, se muestra una banda que corres-
ponde a la amplicación del gen mecA (310pb). El
carril P es un control positivo, mientras que el carril
N es un control negativo; por su parte, el carril MP
es el marcador de peso molecular.
DISCUSIÓN
Las infecciones hospitalarias, son problema de
salud pública que acarrean consecuencias epide-
miológicas y económicas con altas tasas de morta-
lidad y morbilidad. Es bien sabido que, la incidencia
de S. aureus y su variedad resistente a la meticilina
varía, según, el área geográca; a pesar de ello,
los recursos para monitorear la epidemiología del
SARM en América Latina, siguen siendo limitados.
Por tanto, el interés de este microorganismo está
dado por su alta frecuencia, y su resistencia a dife-
rentes fármacos (Cervantes et al., 2014; Martínez
et al., 2017).
En la presente investigación, se analizaron 57
cepas de Staphylococcus aureus aisladas de pa-
cientes hospitalizados durante el 2019, de las
cuales 50,88% fueron resistentes a meticilina y el
27,6% de las mismas, también fueron resistentes
a macrólidos y lincosamidas. Esta información con-
cuerda con otras investigaciones como la realizada
por Togneri et al. (2017) en la cual menciona que la
frecuencia de SARM fue del 50%.
23
Por su parte, Castro et al. (2018), demostró la
prevalencia de SARM con un 47,5%, el cual, es un
valor cercano al indicado en la presente investiga-
ción, probablemente por la ubicación geográca
similar. Sin embargo, otros estudios presentaron
menor prevalencia de SARM, como el realizado en
Cuenca en el Hospital Vicente Corral Moscoso en
los años 2017-2018, por Aucay y Cárdenas (2020)
en la cual, obtuvieron una prevalencia de SARM del
26,92%. Igualmente, Martínez et al. (2020) repor-
taron una prevalencia del 25,7%, diferencias que,
pueden deberse a que en los estudios menciona-
dos también se incluyeron los aislados extrahospi-
talarios.
Si se analiza, la presencia de SARM de acuerdo
al área de hospitalización, en este estudio se repor-
tó que los servicios de Pediatría tienen un 66,7%,
Medicina Interna 56,2% y Cirugía 53,0%, los cua-
les, son hallazgos similares al estudio de Aucay y
Cárdenas (2020), quienes obtuvieron predominio
en el área de Pediatría con 27,85%, seguida por
Clínica con 25,95%.
De igual manera, Gómez et al. (2016) reportaron
un 50% de aislados SARM en el servicio de Pedia-
tría en Venezuela, por tanto, se describe como un
mecanismo prevalente de importancia a la meticili-
no, resistencia expresada en S. aureus. La diferen-
cia de predominio, en los diversos países, puede
atribuirse a las prácticas de control y vigilancia epi-
demiológica de cada región, de cada hospital o, a la
distinta capacidad resolutiva para la identicación
correcta de mecanismos de resistencia bacteriana.
En este estudio se identicaron en todas las ce-
pas de SARM el gen mecA, que es el predominan-
te en ambientes hospitalarios humanos en todo el
mundo, resultado que concuerda con otros estudios
realizados como Fasihi et al. (2017) presentando
un 39,5% y Aguayo (2020) en Chile, en el cual, to-
das sus cepas en estudio presentaron el gen mecA.
En este estudio, no se encontró ninguna cepa
con el gen mecC, probablemente porque las cepas
que tienen este tipo de gen, han sido asociadas con
la actividad veterinaria, sin embargo, se han repor-
tado cepas aisladas de seres humanos portadoras
del gen de resistencia mecC en Dinamarca, en las
que cepas de S. aureus, portadoras de mecC pue-
den ser responsables de hasta 2% de los casos de
infecciones por cepas meticilino resistentes en hu-
manos (Petersen et al.,2013)
El CLSI recomienda el uso de la prueba D-test,
método utilizado en esta investigación para diferen-
ciar los aislamientos que tengan un alto potencial
genético, para convertirse en resistentes duran-
te la terapia con clindamicina. En este estudio, el
mecanismo de resistencia inducible a clindamicina
en cepas de S. aureus resistentes a meticilina, se
presentó en un 27,6%, demostrando la multirre-
sistencia que haría que las cepas no puedan ser
tratadas con betalactámicos, macrólidos ni linco-
samidas; algunas investigaciones realizadas como
la de Morales et al. (2016) obtuvo un 12% de re-
sistencia inducible a la clindamicina, mientras que
el estudio de Del Valle (2017) mostró un 14% de
dicha resistencia.
En el análisis genotípico para el gen MlsB, se
encontró con mayor proporción aislamientos con el
gen ermC (87,5%), similar al estudio realizado en
Paraguay por Silvagni et al. (2019) y Fasihi et al.
(2017) en Irán, en los cuales el gen predominante
fue ermC, con excepción de un estudio en Brasil,
donde el gen predominante fue el ermA. En la li-
teratura se ha reportado al gen ermC, con mayor
potencialidad para desarrollar resistencia inducible
a clindamicina, pero ambos genes ermA y ermC in
vitro, desarrollan una prueba de disco D positivo
(Del Valle, 2017).
Los resultados moleculares de la detección de
resistencia a meticilina, macrólidos y lincosami-
das, tuvieron 100% de concordancia con los ob-
tenidos mediante el método fenotípico, empleado
en esta investigación. La buena correlación entre
los métodos fenotípicos (difusión con discos) y mo-
leculares (PCR) permiten inferir, el mecanismo de
resistencia e instaurar el tratamiento antimicrobia-
no más adecuado. Las técnicas de epidemiología
molecular, permiten conocer características ge-
néticas de los microorganismos, que no quedan
reejadas por otras técnicas de laboratorio feno-
típicas en las que, en ocasiones, ocurren proble-
mas de reproducibilidad y poder de discriminación
(Morales et al., 2016a).
De acuerdo con el Centro para el Control de En-
fermedades de los Estados Unidos, la proporción
de infecciones resistentes a los antibióticos, ha ido
en aumento, de forma que, se debería incrementar
las normas de prevención y control de las infeccio-
nes nosocomiales, manteniendo actualizado al per-
sonal de salud en los aspectos microbiológicos y la
sensibilidad y resistencia a los antimicrobianos; es-
trategias que permitan el desarrollo de una política
de racionalización en el uso de antibióticos, identi-
24
cando los factores de riesgo asociados a infeccio-
nes intrahospitalarias, con la nalidad de brindar las
recomendaciones y control permanente, para que
las decisiones que se tomen dirijan el tratamiento
inicial del paciente y su seguimiento hasta la re-
cuperación de la salud (Mengana y Turcaz, 2016;
Acosta, 2011).
CONCLUSIONES
Los resultados obtenidos, demostraron que las
infecciones causadas por Staphylococccus aureus
meticilino resistente en pacientes hospitalizados,
superó el 50%, al menos el 27% de estas cepas,
también, fueron resistentes a macrólidos y lincosa-
midas; de forma que, el tratamiento se vería limita-
do a otras familias de antibióticos, aumentando la
toxicidad y costo del tratamiento.
El gen que predominó para la producción de me-
ticilino resistencia, fue mecA mientras que, ermC,
fue el gen predominante para la resistencia a clin-
damicina y macrólidos, demostrando la importancia
de identicar los mecanismos de resistencia pre-
sentes en cada servicio hospitalario, para facilitar
las decisiones terapéuticas y disminuir la mortalidad
asociada a la presencia de bacterias resistentes.
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