Received: 27/10/2024 Accepted: 02/01/2025 Published: 27/02/2025 1 of 8
https://doi.org/10.52973/rcfcv-e35552 RevistaCientíca,FCV-LUZ/Vol.XXXV
RESUMEN
La resistencia antibiótica es un problema mundial que afecta a
diversos ecosistemas, incluidos los manglares. El cangrejo de
manglar Ucides occidentalis es el crustáceo más explotado para
consumo humano en manglares de Perú y Ecuador. Por ello, se debe
monitorear la presencia de bacterias resistentes a antibióticos,
para proteger la salud de los consumidores. La investigación tuvo
como objetivo determinar la resistencia antibiótica en cepas
bacterianas cultivables aisladas de U. occidentalis en el manglar
de Tumbes, el mayor del Perú. Se recolectaron 30 cangrejos, que
fueron sacricados y se extrajo muestras de su hepatopáncreas,
intestino y hemolinfa, se sembraron en agar tiosulfato citrato bilis
sacarosa y agar tripticasa soya. Las colonias se subcultivaron hasta
cepas puras, que se identicaron molecularmente y se evaluó su
resistencia contra 12 antibióticos. Como resultado se aislaron
35 cepas bacterianas de los géneros: Vibrio (17), Bacillus (9),
Staphylococcus (4), Enterobacter (2), además de Exiguobacterium,
Halomonas y Priestia (una cada uno). El 59,4 % de las cepas fueron
resistentes hasta 4 antibióticos. Los géneros de mayor a menor
resistencia a antibióticos fueron Enterobacter (100 % de sus
cepas), Vibrio (70,6 %), Staphylococcus (50 %) y Bacillus (33,3 %).
Las cepas fueron más resistentes a estreptomicina (40,7 %) y
azitromicina (29,6 %), antibióticos empleados en clínica humana.
Cuatro cepas de Vibrio spp., una de Staphylococcus epidermidis
y una de Enterobacter cloacae resultaron multirresistentes.
La mayoría son potencialmente patógenas y resistentes a
antibióticos, por lo que constituyen un riesgo para los cangrejos
y sus consumidores; por ello, se recomienda cocerlos bien para
eliminar las bacterias que albergan.
Palabras clave: Resistencia antimicrobiana; resistencia
antibiótica; bacteria multirresistente; microbiota
acuática; inocuidad alimentaria
ABSTRACT
Antibiotic resistance is a global problem affecting diverse
ecosystems, including mangroves. The mangrove crab Ucides
occidentalis is the most exploited crustacean for human
consumption in the mangroves of Peru and Ecuador. Therefore,
the presence of antibiotic–resistant bacteria must be monitored to
protect consumer health. The aim of this research was to determine
antibiotic resistance in cultivable bacterial strains isolated from
U.occidentalis in the Tumbes mangrove, the largest mangrove
forest in Peru. Thirty crabs were collected, sacriced, and samples
of their hepatopancreas, intestine, and hemolymph were cultured
on thiosulfate citrate bile sucrose agar and trypticase soy agar.
The colonies were subcultured to obtain pure strains, which were
molecularly identied, and their resistance to 12 antibiotics was
evaluated. As a result, 35 bacterial strains were isolated from the
genera: Vibrio (17), Bacillus (9), Staphylococcus (4), Enterobacter
(2), as well as Exiguobacterium, Halomonas, and Priestia (one
each). 59.4% of the strains were resistant to up to 4 antibiotics. The
genera, listed from highest to lowest resistance to antibiotics, were
Enterobacter (100% of its strains), Vibrio (70.6%), Staphylococcus
(50%), and Bacillus (33.3%). The strains were most resistant
to streptomycin (40.7%) and azithromycin (29.6%), antibiotics
used exclusively in human clinical practice. Four strains of Vibrio
spp., one of Staphylococcus epidermidis, and one of Enterobacter
cloacae turned out multidrug–resistant. Most strains are potentially
pathogenic and resistant to antibiotics, posing a risk to both crabs
and consumers. Therefore, it is recommended to cook them
thoroughly to eliminate the bacteria they harbor.
Key words: Antimicrobial resistance; resistance to antibiotics;
multidrug–resistant bacteria; aquatic microbiota;
food safety
Resistencia antibiótica en bacterias cultivables aisladas del cangrejo
Ucides occidentalis en el mayor manglar del Perú
Antibiotic resistance in culturable bacteria isolated from
Ucides occidentalis crab in the largest mangrove swamp in Peru
Paúl Campaña–Maza
1,2,3
, Nicole Vergara–Alfaro
1,2,3
, Enedia Vieyra–Peña
1,4
, Héctor Sánchez–Suárez
5
, Marco Zapata–Cruz
1,3,6
,
Carlos Zamora–Gutiérrez
3,7
, Auberto Hidalgo–Mogollón
1,3,6
, Pedro Masías
1,3,6
, Robert Peralta–Otero
1,3
, Alberto Ordinola–Zapata
1,3,4,6,8
*
1
Universidad Nacional de Tumbes, Facultad de Ingeniería Pesquera y Ciencias del Mar. Puerto Pizarro, Tumbes, Perú.
2
Universidad Nacional de Tumbes, Escuela de Posgrado. Tumbes, Tumbes, Perú.
3
Universidad Nacional de Tumbes, Grupo de Investigación en Biodiversidad en Ecosistemas Acuáticos Tropicales (BioTrop). Puerto Pizarro, Tumbes, Perú.
4
Asociación de Profesionales Investigadores de Tumbes (Aspritum). Tumbes, Tumbes, Perú.
5
Universidad Nacional de Tumbes, Facultad de Ciencias Agrarias, Departamento de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Corrales, Tumbes, Perú.
6
Universidad Nacional de Tumbes, Grupo de Investigación en Acuicultura Tropical (AcuiTrop). Puerto Pizarro, Tumbes, Perú.
7
Universidad Nacional de Tumbes, Departamento Académico de Biología y Bioquímica. Tumbes, Perú.
8
Universidad Nacional de Tumbes, Laboratorio de Acuicultura II. Tumbes, Perú.
*Autor para correspondencia: aordinolaz@untumbes.edu.pe
Resistencia bacteriana en el Ucides occidentalis / Campaña–Maza y cols._____________________________________________________________
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INTRODUCCIÓN
El uso de antibióticos constituye un asunto de preocupación; ya
que pueden eliminar ciertas cepas bacterianas y desequilibrar la
microbiota de ambientes naturales, o propiciar resistencia antibiótica
en bacterias, sean estas patógenas o no, de humanos y animales [1].
Los antibióticos se utilizan ampliamente para tratar enfermedades
humanas y animales, y en veterinaria como promotor de crecimiento
y medida profiláctica contra enfermedades infecciosas [2]. El
consumo global de antibióticos sigue en aumento, y se pronostica
que para 2030 será un 67 % mayor que el del año 2015 [3].
Asimismo, los antibióticos se hallan también en el medio acuático,
tanto en ríos, mares y manglares [4, 5]. El manglar de Tumbes es el
mayor manglar del Perú, alberga recursos hidrobiológicos que se
explotan para la alimentación; entre ellos el cangrejo de manglar
(Ucides occidentalis) que es el crustáceo más explotado en la
zona [6], el cual está expuesto a contaminantes producidos por
actividades antrópicas [7], incluidos los residuos antibióticos [8].
Estos residuos antibióticos pueden propiciar el desarrollo
de bacterias resistentes, las cuales podrían acumularse en los
organismos que viven en el manglar. Sin embargo, luego de realizar
la revisión de literatura cientíca, no se ha podido localizar ningún
estudio publicado sobre la resistencia de especies bacterianas
aisladas de U. occidentalis; por lo que la presente investigación
pudiera ser la primera en esta materia. Debido al riesgo a la salud
pública que implica la posible existencia de bacterias resistentes
a antibióticos en U. occidentalis, en esta investigación se evaluó
la resistencia antibiótica en bacterias cultivables aisladas de ese
cangrejo en el manglar de Tumbes, el mayor del Perú.
MATERIALES Y MÉTODOS
La muestra consistió en 30 ejemplares de U. occidentalis
recolectados en tres muestreos realizados en los meses de octubre,
noviembre y diciembre de 2022 en tres zonas del manglar: Puerto
Pizarro, El Bendito y la desembocadura del río Tumbes. Estos fueron
medidos con un vernier electrónico (Dongguan Lefeiwo Electronic
Technology, SL 150, China) con precisión de 0,1 mm y pesados en
una balanza electrónica (Ohaus, AX8201, USA), con precisión de
0,1 g. Los ejemplares tuvieron peso y ancho cefalotorácico (AC)
promedio de 80,8 ± 4,9 g y 192,6 ± 32,0mm, respectivamente,
todos con talla comercial (AC ≥ 65 mm). Los ejemplares fueron
anestesiados mediante la reducción de su temperatura corporal
según el método de la Royal Society for the Prevention of Cruelty
to Animals (RSPCA) [9], entidad que vela por el bienestar animal.
De cada cangrejo se extrajo 1 mL de hemolinfa de la articulación
del carpo y propodio de su quela. Luego se sacricó al ejemplar
evitando su sufrimiento como indica RSPCA [9]. Se extrajo 0,1 g
de hepatopáncreas e intestino, que fueron triturados en un tubo
de microcentrífuga con 900 µL de solución salina (2,5 % de NaCl).
A partir de los homogenados se prepararon diluciones 10
0
a 10
-3
en 2,5 % NaCl. Se sembraron 100 µL de cada una en un medio
selectivo para Vibrio spp. : agar tiosulfato citrato bilis sacarosa
(TCBS, marca Oxoid) y en el medio no selectivo: agar tripticasa
soya (TSA, marca Oxoid).
La hemolinfa sin diluir se sembró en los mismos medios y luego
todos se incubaron a 37°C por 24 horas (Memmert, IN75, Alemania).
Después de observar el crecimiento, las colonias más
representativas se sub cultivaron en TSA (marca Oxoid) para
obtener cepas puras. Luego se les realizó tinción de Gram y las
pruebas de catalasa y oxidasa. Las cepas se conservaron en caldo
tripticasa soya (TSB, marca Oxoid) con glicerol al 15 % a -15°C.
Las cepas aisladas se nombraron siguiendo la estructura: (Código
de zona)(Número secuencial de cepa)(espacio)(Código de tejido).
Donde el código de zona fue “P” para Puerto Pizarro, “B” para El
Bendito y “D” para la desembocadura del río Tumbes; el número
secuencial de cepa fue un número de dos dígitos, que representó el
orden en que fue aislada la cepa y el código de tejido fue “hem” si la
cepa se aisló de la hemolinfa, “hep” si se aisló del hepatopáncreas
e “int” si se aisló del intestino.
Las cepas bacterianas aisladas fueron identicadas a nivel
molecular mediante el secuenciamiento de un fragmento de
su gen 16S ARNr, usando los primers universales 27F y 1492R.
La reacción en cadena de polimerasa se realizó utilizando un
termociclador (Applied Biosystems, SimpliAmp Thermal Cycler,
Singapur), siguiendo las condiciones de amplicación especícas
para el gen de interés [10]. El secuenciamiento se llevó a cabo
mediante la técnica de Sanger [11], en un secuenciador capilar
(Applied Biosystems/Hitachi, 3500 Genetic Analyzer, Japón);
las secuencias obtenidas se recortaron y alinearon para generar
secuencias consenso, que se consultaron en las bases de datos de
GenBank [12] y SILVA [13] para determinar la especie bacteriana.
Se determinó la resistencia antibiótica de las cepas, con la técnica
de difusión en disco [14] con 12 antibióticos comerciales de siete
familias: Aminoglucósidos (Gentamicina 10 µg y Estreptomicina 10
µg), Fenicoles (Cloranfenicol 30µg y Florfenicol 30 µg), Fosfonatos
(Fosfomicina 50 µg), Penicilinas (Ampicilina 10 µg), Quinolonas
(Ácido Nalidíxico 30 µg, Enrofloxacina 5 µg y Norfloxacina 10 µg),
Macrólidos (Azitromicina 15 µg) y Tetraciclinas (Tetraciclina 30 µg
y Oxitetraciclina 30 µg). La sensibilidad antibiótica se estableció
en base a los puntos de corte indicados para cada género: Vibrio
[15, 16, 17], Staphylococcus y Enterobacter [18, 19, 20, 21, 22] y
Bacillus [19, 20, 23]. Para algunos antibióticos no existieron puntos
de corte para ciertos géneros bacterianos, por ejemplo, fosfomicina,
ácido nalidíxico y norfloxacina para Bacillus y Staphylococcus, y
florfenicol para Enterobacter. Tampoco hubo puntos de corte para
Exiguobacterium, Halomonas y Priestia, posiblemente porque no
son géneros de interés en clínica humana o animal.
Se calculó el número de antibióticos y de familias antibióticas a
los que fue resistente cada cepa y el índice de resistencia múltiple a
antibióticos (MAR), denido como la fracción de antibióticos a los que
resiste la cepa dividido entre el número total de antibióticos aplicados
a la misma. Se estableció la multirresistencia de la cepa cuando fue
resistente al menos a un antibiótico en tres o más de sus familias [15].
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Identicación de cepas bacterianas cultivables aisladas de
Ucides occidentalis
Se aislaron 146 cepas bacterianas a partir de U. occidentalis
(53 en TCBS y 93 en TSA). Por limitaciones económicas no se
pudieron evaluar todas las cepas. Se seleccionaron al azar 35,
las cuales, al ser identicadas molecularmente correspondieron
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48,6 % de las cepas bacterianas identicadas molecularmente
en Ucides occidentalis fueron del género Vibrio, era de esperar,
pues este género es habitual en ambientes acuáticos marinos y
mixohalinos; y ha sido reportado como abundante en investigaciones
realizadas en Ucides cordatus en Brasil [24, 25].
En esta investigación también se encontraron cepas de Bacillus
spp. y en menor grado de Staphylococcus spp. , Enterobacter cloacae,
Halomonas sp., Exiguobacterium profundum y Priestia endophytica.
Los tres primeros géneros han sido reportados en U. cordatus del
Brasil, por ejemplo: Bacillus cereus [26], Staphylococcus aureus
[27] y Enterobacter spp. [28]. Aunque bacterias de los géneros
Halomonas, Exiguobacterium y Priestia no han sido reportadas
previamente en cangrejos del género Ucides, es comprensible
que se hayan encontrado en ellos, ya que son bacterias halólas
previamente reportadas en manglares [29, 30].
Sensibilidad antibiótica de cepas de Vibrio spp
En la TABLA II se observa que todas las cepas de Vibrio
spp. fueron sensibles al cloranfenicol y que la mayoría fueron
sensibles al florfenicol, tetraciclina y norfloxacina (94,1 %). Más
de la mitad de las cepas fueron resistentes a la estreptomicina
(58,8 %), y en menor grado a la fosfomicina (23,5 %), así como a
la ampicilina, ácido nalidíxico y azitromicina (17,6 %). Cada cepa
fue resistente hasta 4 antibióticos (índice MAR entre 0 y 0,33).
58,8 % de las cepas (10/17) fueron resistentes hasta 3 antibióticos.
Cuatro de las cepas aisladas fueron multirresistentes, siendo las
cepas: P14 hep (V. natriegens), P23 hep (V. parahaemolyticus),
P53 int (V. alginolyticus) y D34 int (V. alginolyticus). De éstas,
tres pueden representar un riesgo para el consumidor, ya que
se ha reportado que ciertas cepas de V. alginolyticus producen
infecciones en heridas, peritonitis y otitis [31]; así mismo, algunas
cepas de V. parahaemolyticus son patógenas y pueden causar
severas gastroenteritis asociadas a la transmisión por alimentos
[32]. Si estas cepas fueran patógenas para el ser humano,
podría presentarse un problema para su tratamiento dado su
multirresistencia. Aunque estas cepas pueden ser inactivadas al
cocer los alimentos (como ocurre cuando se consumen cangrejos
de manglar), aún existiría cierto riesgo de contaminación cruzada
con otros alimentos cuando se encuentren crudos [32].
Aguirre et al. [15] han reportado alta resistencia a la ampicilina
y fosfomicina en Vibrio spp. en camarones del manglar tumbesino
y de Santa Rosa (Ecuador), así como, resistencia para gentamicina
(antibiótico de la familia aminoglucósido, al igual que la
estreptomicina), esos resultados se corresponden a la resistencia
observada en Vibrio spp. en esta investigación. Asimismo, Tinoco
et al. [33] reportaron resistencia a ampicilina y ácido nalidíxico
en Vibrio spp. aislados de L. vannamei en Tumbes. Se observaron
también cuatro cepas multirresistentes de Vibrio spp. , un hallazgo
que es probable, puesto que Aguirre et al. [15] han reportado cepas
multirresistentes de este mismo género en camarones L. vannamei.
Sensibilidad antibiótica de cepas de Bacillus spp
Las cepas de Bacillus spp. mostraron menor resistencia que
las de Vibrio spp. , pues solo el 33,3 % de ellas fueron resistentes
(a uno o dos de los antibióticos) (TABLA III). Tres de las nueve
cepas (33,3 %), fueron resistentes hasta 2 antibióticos, estas
fueron: P46 hem (Bacillus sp.) y P54 int (B. cereus) que fueron
en su mayoría al género Vibrio (17), seguido de los géneros
Bacillus (9), Staphylococcus (4), Enterobacter (2) y por último de
Exiguobacterium, Halomonas y Priestia (una cepa cada uno). En
cuanto a las especies de las cepas, la mayoría correspondieron
a Vibrio alginolyticus (9), seguido de V. parahaemolyticus (4) y
Bacillus cereus (3) (TABLA I).
TABLA I
Identicación de cepas bacterianas cultivables de
Ucides occidentalis en el manglar de Tumbes
Zona de
muestreo
Cepa Especie
Identidad (%)
GenBank SILVA
Puerto Pizarro
P03 hem
Bacillus valezensis 98,55 98,42
P14hep
Vibrio natriegens 100,00 100,00
P20 hep
Bacillus cereus 100,00 100,00
P23 hep
Vibrio parahaemolyticus 100,00 100,00
P40int
Enterobacter cloacae 100,00 100,00
P45int
Vibrio alginolyticus 100,00 99,93
P46hem
Bacillus spp. 99,70 99,70
P48hem
Bacillus cereus 100,00 100,00
P49int
Enterobacter cloacae 99,32 99,40
P50 int
Staphylococcus haemolitycus 100,00 100,00
P52 int
Staphylococcus epidermidis 100,00 100,00
P53 int
Vibrio alginolyticus 100,00 100,00
P54int
Bacillus cereus 100,00 100,00
P55 hep
Bacillus sp. 100,00 100,00
P56hep
Staphylococcus epidermidis 100,00 99,93
ElBendito
B04int
Vibrio fortis 99,90 99,89
B05hem
Vibrio alginolyticus 99,37 99,15
B08hem
Vibrio fortis 99,93 100,00
B09hem
Vibrio rotiferianus 98,97 98,96
B12hep
Staphylococcus hominis 99,34 99,17
B14hep
Vibrio alginolyticus 100,00 99,72
B15int
Vibrio alginolyticus 99,72 100,00
B16int
Vibrio alginolyticus 99,81 99,61
B16hem
Halomonas sp. 99,93 99,92
Desembocadura
delríoTumbes
D20 hep
Bacillus siamensis 100,00 100,00
D21 hep
Vibrio parahaemolyticus 100,00 100,00
D24hem
Vibrio alginolyticus 99,82 99,76
D28 hem
Exiguobacterium profundum 100,00 100,00
D30 int
Vibrio parahaemolyticus 99,50 99,80
D32 int
Bacillus amyloliquefaciens 100,00 100,00
D34int
Vibrio alginolyticus 100,00 100,00
D37 int
Bacillus altitudinis 100,00 100,00
D41hep
Vibrio parahaemolyticus 100,00 100,00
D48hem
Vibrio alginolyticus 100,00 100,00
D49hem
Priestia (Bacillus) endophytica 99,93 99,58
Resistencia bacteriana en el Ucides occidentalis / Campaña–Maza y cols._____________________________________________________________
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TABLA II
Resistencia antibiótica en Vibrio spp. aislados de Ucides occidentalis en el manglar de Tumbes
Cepa
FPE FFO FFE FTE FAM FQU FMA
NA NF MAR MR
Amp Fos Clo Flo Otc Tet Str Gen Nal Nor Enr Azm
P14hep S S S S I S R S R S I R 3 3 0,25 Si
P23 hep I R S S S S R S I S S R 3 3 0,25 Si
P45int I S S S S S R R R S S I 3 2 0,25 No
P53 int R I S S S S R R S S R I 4 3 0,33 Si
B04int S S S S S S I S I S S I 0 0 0,00 No
B05hem S S S S S S R S S S S S 1 1 0,08 No
B08hem S I S S S S S S I S S S 0 0 0,00 No
B09hem S S S S S S I S S I S S 0 0 0,00 No
B14hep S S S S S S I S I S S R 1 1 0,08 No
B15int I R S S S S R S S S S S 2 2 0,16 No
B16int I I S S S S I S S S S S 0 0 0,00 No
D21 hep I I S R S S R S S S I I 2 2 0,16 No
D24hem S S S S I I R S R S I I 2 2 0,16 No
D30 int R S S S S S R S S S S S 2 2 0,16 No
D34int R R S S S S R I S S R I 4 4 0,33 Si
D41hep S S S S S S I S S S I I 0 0 0,00 No
D48hem S R S S S S S S S S S S 1 1 0,08 No
Núm Resistentes 3 4 0 1 0 0 10 2 3 0 2 3
NúmSensibles 9 9 17 16 15 16 2 14 10 16 11 7
Familiasantibióticas:FPE:penicilinas,FFO:fosfonatos,FFE:fenicoles,FTE:tetraciclinas,FAM:aminoglucósidos,FQU:quinolonasyFMA:macrólidos.Antibióticos:Amp:
ampicilina,Fos:fosfomicina,Clo:cloranfenicol,Flo:orfenicol,Otc:oxitetraciclina,Tet:tetraciclina,Str:estreptomicina,Gen:gentamicina,Nal:ácidonalidíxico,Nor:
noroxacina,Enr:enrooxacinayAzm:azitromicina.NA:númerodeantibióticosalosqueresistelacepa.NF:númerodefamiliasantibióticasalasqueresistelacepa.
MAR:Índicederesistenciamúltipleaantibióticos.MR:Multirresistente
TABLA III
Resistencia antibiótica en Bacillus spp. aislados de Ucides occidentalis en el manglar de Tumbes
Cepa
FPE FFE FTE FA M FQU FMA
NA NF MAR MR
Amp Clo Flo Otc Tet Str Gen Enr Azm
P03 hem I S S S S S S S S 0 0 0,0 No
P20 hep S S S S S S S S S 0 0 0,0 No
P46hem S S S S S S S S R 1 1 0,1 No
P48hem S S S S S S S S I 0 0 0,0 No
P54int I S S S S S S S R 1 1 0,1 No
P55 hep S S S S S S R S R 2 2 0,2 No
D20 hep S S S S S S S I I 0 0 0,0 No
D32 int S S S S I S S S I 0 0 0,0 No
D37 int S S S S S S S S S 0 0 0,0 No
Núm. Resistentes 0 0 0 0 0 0 1 0 3
Núm.Sensibles 8 10 10 10 8 10 9 9 3
Familiasantibióticas:FPE:penicilinas,FFE:fenicoles,FTE:tetraciclinas,FAM:aminoglucósidos,FQU:quinolonasyFMA:macrólidos.Antibióticos:
Amp:ampicilina,Clo:cloranfenicol,Flo:orfenicol,Otc:oxitetraciclina,Tet:tetraciclina,Str:estreptomicina,Gen:gentamicina,Enr:enrooxacina
yAzm:azitromicina.NA:númerodeantibióticosalosqueresistelacepa.NF:númerodefamiliasantibióticasalasqueresistelacepa.MAR:
Índicederesistenciamúltipleaantibióticos.MR:Multiresistente
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resistentes a azitromicina, y la cepa P55 hep (Bacillus sp.) que lo
fue a azitromicina y a gentamicina. Algunas cepas de B. cereus son
patógenas, mientras que otras son probióticas, como la aislada por
Costa et al. [26] a partir de Ucides cordatus en Brasil, y las cepas
aisladas de camarones L. vannamei empleadas como probióticos
potenciales, por Potosí [10]. Algunas de las cepas aisladas en esta
investigación tienen potencial para ser usadas como probióticos,
pues carecen de resistencia a antibióticos, y el género Bacillus,
en general, se considera seguro para humanos y animales [10].
Sensibilidad antibiótica de cepas de Staphylococcus spp
Las cepas de Staphylococcus spp. (TABLA IV) fueron sensibles a
cloranfenicol, florfenicol y gentamicina (100 %), mostrando mayor
resistencia a azitromicina (75 %). Dos cepas tuvieron resistencia a
antibióticos: P52 int y P56 hep (ambas S. epidermidis), la primera
resistió a un solo antibiótico (azitromicina), pero la segunda fue
multirresistente y resistió a cuatro (ampicilina, oxitetraciclina,
enrofloxacina y azitromicina). El 50 % de las cepas fueron
resistentes hasta 4 antibióticos.
Las cepas de Staphylococcus spp. son frecuentes en aguas
marinas, y algunas de ellas representan un riesgo para el ser
humano al ser patógenas, riesgo que aumenta cuando dichas cepas
son resistentes a antibióticos. Así, Ullah et al. [34] han reportado
cepas de Staphylococcus spp. en playas del Mar Rojo, entre ellas de
S. epidermidis. Algunas cepas de Staphylococcus spp. mostraron
resistencia a azitromicina, tetraciclina y estreptomicina. Por otra parte,
se han reportado cepas de S. epidermidis en merluzas europeas, las
cuales fueron resistentes a diversos antibióticos, entre los cuales
se hallan penicilina, eritromicina, ácido fusídico, trimetoprim–
sulfametoxazol y clindamicina, entre otros. Esto indica que algunas
especies de este género son capaces de resistir a diversos antibióticos.
Sensibilidad antibiótica de cepas de Enterobacter cloacae
Las dos cepas de Enterobacter evaluadas correspondieron a
E. cloacae y fueron resistentes a antibióticos (TABLA V). La cepa
P40 int, solo fue resistente a un antibiótico, mientras que la P49
int lo fue a tres, siendo multirresistente. Todas las cepas fueron
resistentes hasta 3 antibióticos.
Las cepas de E. cloacae, son patógenas oportunistas en el
tracto digestivo de humanos y animales, capaces de producir
infecciones hospitalarias, pues varias de sus cepas son resistentes
a antibióticos [35]. Estas cepas han sido encontradas en el cangrejo
de manglar brasileño U. cordatus por Vieira et al. [25], aunque
estos autores no evaluaron su resistencia antibiótica. Sin embargo,
TABLA IV
Resistencia antibiótica en Staphylococcus spp.* aislados de Ucides occidentalis en el manglar de Tumbes
Cepa
FPE FFE FTE FA M FQU FMA
NA NF MAR MR
Amp Clo Flo Otc Tet Str Gen Enr Azm
P50 int S S S S S S S S S 0 0 0,00 No
P52 int S S S S S I S S R 1 1 0,11 No
P56hep R S S R I S S R R 4 4 0,44 Si
B12hep S S S S S S S S I 0 0 0,00 No
Cepas resistentes 1 0 0 1 0 0 0 1 2
Cepassensibles 3 4 4 3 3 3 4 3 1
Familiasantibióticas:FPE:penicilinas,FFE:fenicoles,FTE:tetraciclinas,FAM:aminoglucósidos,FQU:quinolonasyFMA:macrólidos.Antibióticos:
Amp:ampicilina,Clo:cloranfenicol,Flo:orfenicol,Otc:oxitetraciclina,Tet:tetraciclina,Str:estreptomicina,Gen:gentamicina,Enr:enrooxacinay
Azm:azitromicina.NA:númerodeantibióticosalosqueresistelacepa.NF:númerodefamiliasantibióticasalasqueresistelacepa.MAR:Índicede
resistenciamúltipleaantibióticos.MR:Multiresistente.*:Noseincluyendatosdesensibilidadafosfomicina,ácidonalidíxicoynoroxacinapues
noexistenpuntosdecortededichosantibióticospara
Staphylococcus spp.
TABLA V
Resistencia antibiótica en Enterobacter spp.* aislados de Ucides occidentalis en el manglar de Tumbes
Cepa
FPE FFO FFE FTE FAM FQU
FMA
NA NF MAR MR
Amp Fos Clo Otc Tet Str Gen Nal Nor Enr Azm
P40int S R S S S R S I S S R 3 3 0,27 Si
P49int S R S S S S S S S S S 1 1 0,09 No
Cepas resistentes 0 2 0 0 0 1 0 0 0 0 1
Cepassensibles 2 0 2 2 2 1 2 1 2 2 1
Familiasantibióticas:FPE:penicilinas,FFO:fosfonatos,FFE:fenicoles,FTE:tetraciclinas,FAM:aminoglucósidos,FQU:quinolonasyFMA:macrólidos.Antibióticos:Amp:
ampicilina,Fos:fosfomicina,Clo:cloranfenicol,Otc:oxitetraciclina,Tet:tetraciclina,Str:estreptomicina,Gen:gentamicina,Nal:ácidonalidíxico,Nor:noroxacina,Enr:
enrooxacinayAzm:azitromicina.NA:númerodeantibióticosalosqueresistelacepa.NF:númerodefamiliasantibióticasalasqueresistelacepa.MAR:Índicede
resistenciamúltipleaantibióticos.MR:Multirresistente.*:Noseincluyendatosdesensibilidadaorfenicol,puesnoexistenpuntosdecortededichosantibióticos
para
Enterobacter spp.
Resistencia bacteriana en el Ucides occidentalis / Campaña–Maza y cols._____________________________________________________________
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Jalal et al. [36] si evaluaron la resistencia antibiótica de cepas
de E. cloacae en suelo del manglar en Malasia, las cuales fueron
completamente resistentes a ampicilina, amoxicilina, penicilina,
vancomicina, sulfafurazol, gentamicina, eritromicina, tetraciclina,
novobiocina, clindamicina y bacitracina, y en menor medida
resistentes a cloranfenicol y estreptomicina. Esto respalda que
las cepas halladas en la presente investigación hayan tenido
resistencia a antibióticos y que una de ellas fuera multirresistente.
La presencia de esta bacteria, comúnmente hallada en el intestino
de vertebrados, podría estar relacionada con contaminación
fecal, que ya se ha evidenciado en algunas zonas del manglar de
Tumbes por Morán e Hidalgo [7], quienes reportaron presencia de
coliformes totales (entre ellos el género Enterobacter) en la zona
de Puerto Pizarro, aunque en concentraciones que no excedieron
los límites máximos permisibles.
Sensibilidad antibiótica de cepas cultivables
El 100 % de las cepas fueron sensibles al cloranfenicol, y en
menor grado a florfenicol, tetraciclina y gentamicina (88,9 % para
cada uno), a oxitetraciclina (85,2 %) y a enrofloxacina (70,4 %). El
hecho que todas las cepas hayan sido sensibles al cloranfenicol
se justica porque este es de amplio espectro y ataca al ribosoma
bacteriano [37]. La ausencia de cepas resistentes al mismo podría
deberse a que los residuos de cloranfenicol en el manglar son muy
bajos, pues aunque la acuicultura es una de las mayores fuentes de
antibióticos en los manglares, el cloranfenicol fue prohibido para la
misma desde la década de 1990 y los alimentos con sus residuos no
pueden ingresar a los mercados de Estados Unidos y Europa [38].
Si bien se esperaba que las cepas aisladas, mostraran resistencia
a oxitetraciclina, florfenicol y enrofloxacina, que son antibióticos
que durante muchos años se han empleado en los cultivos
de camarones L. vannamei aledaños al manglar [15, 39], las
cepas fueron en su mayoría sensibles a dichos antibióticos, con
porcentajes que se encontraron entre 70,4 % y 88,9 %. Esto podría
deberse a que en los cultivos de la zona se ha empezado a reducir
el uso de antibióticos, lo cual reduciría los residuos del mismo, y
en consecuencia, de bacterias resistentes (TABLA VI).
Un caso similar ha sido reportado por De Cock et al. [39] en el
manglar de El Guayas (Ecuador), quienes al evaluar los niveles de
residuos oxitetraciclina y florfenicol en la carne del cangrejo U.
occidentalis, encontraron que eran muy bajos o indetectables. Esto
a pesar de que en la zona existe un gran número de empresas que
cultivan camarones y que utilizan esos antibióticos. Los autores
argumentan que la baja concentración de estos antibióticos sería
porque ellos se acumulan de manera distinta en suelo, agua y
fauna, acumulándose menos en la fauna. Por otra parte, las cepas
bacterianas aisladas de U. occidentalis mostraron resistencia a
estreptomicina (40,7 %) y azitromicina (29,6 %). Ambos fármacos
son utilizados en clínica humana; el primero se emplea principalmente
en el tratamiento de tuberculosis, por lo que es posible que residuos
de este antibiótico procedan de pacientes con esa enfermedad, ya
que Tumbes tiene varios distritos con alta incidencia de tuberculosis
[40]. En cuanto a la azitromicina, esta es empleada en infecciones
respiratorias, y su presencia en sistemas acuáticos se ha incrementado
por su uso intensivo en la pandemia por SARS CoV 2 (COVID–19) [41].
Es posible que residuos de ambos antibióticos hayan ingresado al
manglar a través de poblaciones asentadas en su cercanía o incluso
desde la ciudad de Tumbes, la que vierte aguas servidas sin tratar al
río Tumbes, y este transportaría los residuos hasta el manglar [42]. La
presencia de bacterias resistentes y multirresistentes a antibióticos
en el cangrejo de manglar representa un posible riesgo para la salud
del consumidor. Aunque no se ha evaluado la patogenicidad de las
cepas bacterianas aisladas, incluso en el caso de que estas fueran
inocuas, existe el riesgo que en el tracto digestivo del consumidor,
las bacterias puedan transferir horizontalmente su resistencia a otras
cepas patógenas para los seres humanos [43]. Según James et al. [44],
el tratamiento térmico necesario para eliminar bacterias resistentes a
antibióticos requiere una temperatura mínima de 70°C por al menos 2
min. Por lo tanto, se recomienda cocinar adecuadamente la carne del
cangrejo antes de su consumo para reducir el riesgo de transmisión
de resistencia antibiótica.
CONCLUSIONES
Las cepas bacterianas aisladas de U. occidentalis correspondieron
principalmente a géneros como Vibrio spp., Bacillus spp.,
Staphylococcus spp. y E. cloacae. El 59,4 % de estas cepas
mostraron resistencia a hasta cuatro antibióticos, y seis de
ellas fueron multirresistentes. La resistencia principal fue a
estreptomicina (40,7 %) y azitromicina (29,6 %), antibióticos
utilizados principalmente para el tratamiento de enfermedades
infecciosas en humanos. Esto sugiere que la principal fuente de
contaminación por antibióticos podría estar relacionada con las
poblaciones humanas asentadas cerca del manglar. Todas las cepas
mostraron sensibilidad a cloranfenicol, probablemente debido a
que es un antibiótico de uso muy restringido. Asimismo, la mayoría
de las cepas (entre 70,4 % y 88,9 %) fueron sensibles a tetraciclina,
gentamicina, oxitetraciclina, florfenicol y enrofloxacina, los tres
últimos antibióticos están aprobados para su uso en acuicultura.
Sin embargo, dada la baja resistencia a estos, es posible que en
los cultivos de camarones ubicados cerca del manglar se haya
reducido el uso de dichos antibióticos. Las bacterias resistentes
y multirresistentes a antibióticos en el cangrejo de manglar
representan un posible riesgo para la salud del consumidor. Por ello,
TABLA VI
Porcentaje de cepas bacterianas resistentes, intermedias y sensibles a
los antibióticos aisladas de Ucides
occidentalis en el manglar de Tumbes
Antibiótico
Porcentaje
Resistentes Intermedias Sensibles No determinado*
Ampicilina 18,5 18,5 63,0 0,0
Fosfomicina 22,2 14,8 33,3 29,6
Cloranfenicol 0,0 0,0 100,0 0,0
Florfenicol 3,7 0,0 88,9 7,4
Oxitetraciclina 7,4 7,4 85,2 0,0
Tetraciclina 0,0 11,1 88,9 0,0
Estreptomicina 40,7 25,9 33,3 0,0
Gentamicina 7,4 3,7 88,9 0,0
Ácidonalidíxico 11,1 18,5 40,7 29,6
Noroxacina 0,0 3,7 66,7 29,6
Enrooxacina 14,8 14,8 70,4 0,0
Azitromicina 29,6 33,3 37,0 0,0
*:Lasensibilidadantibióticanosepudocalcularparaalgunosantibióticosporque
noexistieronpuntosdecorteestablecidosparaciertosgéneros
Resistencia bacteriana en el Ucides occidentalis / Campaña–Maza y cols._____________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________Revista Cientica, FCV-LUZ / Vol.XXXV
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se recomienda cocinar adecuadamente la carne del cangrejo antes
de su consumo, para mitigar el riesgo de transmisión de resistencia
antibiótica, procurando cocerlos al menos a 70°C por 2 min.
AGRADECIMIENTOS
A la Universidad Nacional de Tumbes por nanciar en parte esta
investigación con el Proyecto: “Contaminación por tetraciclinas
y genes de resistencia en componentes bióticos y abióticos del
manglar de Tumbes” (Resolución N° 1171-2021/UNTUMBES–CU).
Conflicto de intereses
Los autores declaran que no hay conflicto de intereses.
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