https://doi.org/10.52973/rcfcv-e33294
Recibido: 20/07/2023 Aceptado: 21/08/2023 Publicado: 02/09/2023
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Revista Científica, FCV-LUZ / Vol. XXXIII, rcfcv-e33294
RESUMEN
Los registros de Leptospira spp. en murciélagos de México son escasos.
Se conoce que varias especies de murciélagos son hospedadores de
Leptospiras patógenas, por lo que participan en el ciclo epidemiológico
y pueden generar escenarios de transmisión hacia personas y animales.
El objetivo fue detectar ADN de Leptospira spp. en murciélagos
capturados en cuatro sitios de la península de Yucatán, México. De
los murciélagos se recolectó un fragmento de riñón que se usó para
extraer ADN genómico. Por medio de PCR se detectó ADN de Leptospira
spp. Se trabajaron 54 murciélagos de las especies Desmodus rotundus,
Mimon cozumelae, Pteronotus mesoamericanus, Pteronotus fulvus,
Nyctinomops laticaudatus, Peropteryx macrotis, Molossus nigricans,
Molossus aztecus, Noctilio leporinus, Saccopteryx bilineata y Mormoops
megalophylla. La PCR arrojó una frecuencia total de Leptospira spp.
de 44,4 % (24/54, IC 95 % 36,2–71,7 %). Las especies con al menos un
individuo positivo fueron D. rotundus, M. cozumelae, P. mesoamericanus,
N. laticaudatus, P. macrotis, M. nigricans, N. leporinus, M. aztecus y
S. bilineata. Se encontró una alta frecuencia de Leptospira spp. en
distintas especies de murciélagos pertenecientes a varios gremios
trócos. La presencia de Leptospira spp. en murciélagos es importante
para la salud pública y animal debido a que las evidencias señalan que
pueden generar ciclos de transmisión zoonóticos.
Palabras clave: Epidemiología; especies; Leptospira; murciélago;
infección
ABSTRACT
The records of Leptospira spp. in bats from México are scarce. It is
known that several species of bats are hosts of pathogenic Leptospira
spp.; therefore, they participate in the epidemiological cycle and can
generate transmission scenarios to people and animals. The aim was
to detect the DNA of Leptospira spp. in bats captured in four sites
from the Yucatán Peninsula, México. A kidney fragment was collected
from the bats and used to extract genomic DNA. Using a PCR, the
DNA of Leptospira spp. was detected. Fifty–four bats of the species
Desmodus rotundus, Mimon cozumelae, Pteronotus mesoamericanus,
Pteronotus fulvus, Nyctinomops laticaudatus, Peropteryx macrotis,
Molossus nigricans, Molossus aztecus, Noctilio leporinus, Saccopteryx
bilineata and Mormoops megalophylla were studied. The PCR yielded
a total frequency of Leptospira spp. of 44.4% (24/54, 95% CI 36.2–
71.7%). Species with at least one positive individual were D. rotundus,
M. cozumelae, P. mesoamericanus, N. laticaudatus, P. macrotis, M.
nigricans, N. leporinus, M. aztecus, and S. bilineata. A high frequency
of Leptospira spp. was found in different species of bats belonging
to several trophic guilds. The presence of Leptospira spp. in bats is
relevant for Public and Animal Health because the evidence indicates
that they can generate zoonotic transmission cycles.
Key words: Epidemiology; species; Leptospira; bat; infection
Detección de Leptospira spp. en murciélagos de la península de
Yucatán, México
Leptospira spp. detection in bats from the Peninsula of Yucatán, México
Marco Torres–Castro
1
* , Jesús Alonso Panti–May
1
, María Cristina MacSwiney González
2
, César Lugo–Caballero
3
, Alejandro Suárez–Galaz
1
,
Melissa Suárez–Galaz
1
, Aarón Yeh–Gorocica
1
, Bayron Cruz–Camargo
1
1
Universidad Autónoma de Yucatán, Centro de Investigaciones Regionales "Dr. Hideyo Noguchi", Laboratorio de Zoonosis y otras Enfermedades Transmitidas por
Vector. Mérida, Yucatán, México.
2
Universidad Veracruzana, Centro de Investigaciones Tropicales, Xalapa Enríquez, Veracruz, México.
3
Universidad Autónoma de Yucatán, Centro de Investigaciones Regionales "Dr. Hideyo Noguchi", Laboratorio de Enfermedades Emergentes y Reemergentes.
Mérida, Yucatán, México.
*Autor correspondencia: antonio.torres@correo.uady.mx
FIGURA 1. Ubicación geográfica de los sitios de captura (puntos) en la
península de Yucatán, México
Leptospira spp. en murciélagos de México / Torres-Castro y col. ___________________________________________________________________
2 de 6
INTRODUCCIÓN
Leptospira es un género de espiroquetas conformado por especies
saprófitas de vida libre y especies patógenas que ocasionan una
enfermedad zoonótica, conocida como leptospirosis, en animales
(domésticos y de compañía) y humanos (considerado un hospedador
accidental en el ciclo de transmisión) [1, 2]. Anualmente, se registran
más de un millón de casos nuevos de leptospirosis humana con una
mortalidad aproximada al 10 %, principalmente en habitantes de países de
Latinoamérica con climas tropicales y subtropicales [2, 3]. En México, la
leptospirosis se distribuye en casi todas las regiones, incluida la península
de Yucatán en el sureste del país, y se presenta durante todo el año con
un incremento en su prevalencia de agosto a septiembre, debido al
aumento de la precipitación pluvial y las inundaciones [4].
Actualmente se reconocen 68 especies validadas del género
Leptospira que se agrupan en cuatro subclados (P1, P2 [grupos
patógenos], S1 y S2 [grupos saprótos]), divididos según su grado de
patogenicidad y virulencia, entre otras características [5]. Las especies
patógenas se multiplican en los túbulos renales de los reservorios u
hospedadores infectados [6], por lo que son necesarios para generar,
expandir y mantener los ciclos de transmisión a través de la expulsión
de bacterias viables en su orina, que contamina distintos medios como
fuentes naturales de agua (ríos, lagos, entre otros), suelo húmedo y
lodo, con los que eventualmente tienen contacto otros hospedadores
susceptibles, incluyendo personas y animales silvestres [7].
Se ha reportado que algunos mamíferos silvestres son portadores
renales y excretan bacterias en su orina [7, 8], generando ciclos
zoonóticos de transmisión de especies patógenas de Leptospira en
los que intervienen accidentalmente los humanos y algunos animales
domésticos [4]. Dentro de este tipo de fauna, los murciélagos son
reconocidos como portadores renales de especies patógenas
como L. interrogans, L. borgpetersenii, L. kirschneri, L. santarosai
y L. faine [9, 10]. De igual forma, se ha descrito que, debido a su
amplia distribución y elevada abundancia de varias de sus especies,
contribuyen al mantenimiento y diseminación de Leptospira spp. en
áreas endémicas [11].
En la península de Yucatán, México, existen reportes de Leptospira
spp. en animales silvestres, incluidos roedores [12], musarañas (Cryptotis
mayensis) [13] y murciélagos [14]; no obstante, los estudios concluyen
que, para comprender mejor la interacción entre la fauna silvestre y
el género bacteriano, y aumentar el conocimiento sobre los posibles
escenarios de transmisión que comparten los reservorios y hospedadores
susceptibles, incluyendo los murciélagos, deben identicarse la mayor
cantidad de portadores renales [11, 14]. Por lo tanto, el objetivo de este
trabajo fue reportar la presencia de Leptospira spp. en murciélagos
capturados en sitios de la península de Yucatán, México.
MATERIALES Y MÉTODOS
Estándares bioéticos
La metodología de captura de murciélagos y el trabajo de laboratorio
fueron aprobados por el Comité de Bioética del Campus de Ciencias
Biológicas y Agropecuarias de la Universidad Autónoma de Yucatán
(UADY), Mérida, México (actas: CB–CCBA–I–2018–001 y CB–CCBA–I–
2020–002). La extracción de los murciélagos se realizó con permiso de
la Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT)
de México (actas: SGPA/DGVS/05995/19 y SGPA/DGVS/00786/21).
Tipo y sitios de estudio
El tipo de estudio fue transversal descriptivo. La captura se
realizó en tres sitios del estado de Yucatán, y uno del estado de
Campeche. Los sitios en Yucatán fueron: Dzoyaxché (20°47'17.10"N,
89°35'27.66"W), Homún (20°44'24.94" N, 89°17'08.24" W) y Calcehtok
(20°33'02.5" N, 89°54'44.4" W). El sitio de Campeche fue El Remate
(20°30'25.2" N, 90°23'03.0" W) (FIG. 1). La captura de murciélagos se
realizó en noviembre (Dzoyaxché) y diciembre (Homún y El Remate)
de 2020, y febrero (Calcehtok) de 2021.
Captura de murciélagos y toma de muestras biológicas
En cada sitio de estudio se colocaron de una a dos redes de niebla
(12 m × 2.5 m) en áreas cercanas a vegetación, fuentes naturales o
articiales de agua, corrales de animales, entradas de cuevas o en
otros lugares de tránsito de murciélagos. Las redes se colocaron
de una a dos noches consecutivas, una vez por mes, en cada sitio
de estudio y se mantuvieron abiertas de 18:00 a 23:00 horas [15].
Los murciélagos capturados fueron retirados de las redes y depo-
sitados en bolsas de tela para su traslado a las instalaciones del
Centro de Investigaciones Regionales “Dr. Hideyo Noguchi” (CIR),
UADY. Las especies capturadas se identicaron con ayuda de la
clave de campo de Medellín y col. [16].
Procesamiento de murciélagos
Los murciélagos fueron anestesiados con isourano (Piramal
Enterprises Limited®, India) y, posteriormente, se les aplicó, la
eutanasia con una sobredosis de pentobarbital sódico (Laboratorios
Aranda®, México) vía intracardiaca. Una vez corroborada la muerte del
animal, se realizó un corte en la línea alba del cuerpo para colectar de
manera aséptica un riñón que se colocó en tubos para microcentrífuga
de 1,8 mL (Axygen®, MCT–200–C, Corning®, México), embebidos en
etanol al 96 % y conservados en ultracongelación a -79°C (Thermo
Scientic®, ULT1786–4–A49, Thermo Fisher Scientic®, Estados
Unidos de América [EUA]) hasta su uso en la extracción de ácido
desoxirribonucleico (ADN) genómico.
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Extracción de ADN genómico y detección de Leptospira spp.
Todos los riñones se lavaron con agua bidestilada y esterilizada
para retirar el exceso de etanol. La extracción de ADN genómico
se realizó con 20 mg del órgano, que incluyeron corteza y médula,
siguiendo las instrucciones del kit Wizard® Genomic DNA Purication
(Promega®, A1125, EUA). La evaluación del ADN extraído para conocer
su concentración y pureza se realizó con un espectrofotómetro
(Thermo Scientic®, Nanodrop 2000®, EUA).
La identicación del género Leptospira se hizo con una reacción en
cadena de la polimerasa (PCR por sus siglas en inglés) convencional
dirigida a una región del gen ARN ribosomal 16S (16S–rRNA),
conservado en todas las especies del género Leptospira. Para esto, se
siguió la metodología descrita por Suárez–Galaz et al. [13] (únicamente
para 16S–rRNA). Brevemente, se utilizó una mezcla con un volumen
nal de 25 µL compuesta de: 2,5 μL PCR Buffer 1X; 2,5μL MgCl
2
; 0,5
μL dNTP’s; 0,5 μL de cada oligonucleótido; 0,2 μL Taq ADN polimerasa
(Fermentas®, EUA); 13,3 μL agua ultra pura y 5μL ADN molde. Los
oligonucleótidos utilizados en la PCR fueron:
○ 16S4F–GAACGGGATTAGATACC [18]
○ 6S6R–CCTAGACATAAAGGCCATGA [19]
que generan un amplicón de 440 pares de bases (pb). Las
condiciones de temperatura fueron: desnaturalización inicial 95 °C
por 5 min, seguida de 35 ciclos: 1) 95 °C, 30 s; 2) 58 °C, 30 s; 3) 72 °C,
30 s. La elongación nal fue a 72 °C por 5 min.
En cada reacción se utilizó como control positivo ADN de L.
interrogans, y como control negativo se empleó la mezcla estandarizada
para la PCR sin ADN molde. La electroforesis de los productos de PCR
se hizo en geles de agarosa al 2 % que fueron teñidos con bromuro
de etidio al 8 %. Los resultados se visualizaron y registraron en un
fotodocumentador (Bio–Rad®, Gel DocTM XR+, EUA) [17] .
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Se capturaron 54 murciélagos pertenecientes a cinco familias
(Emballonuridae, Noctilionidae, Mormoopidae, Phyllostomidae, y
Molossidae) y 11 especies (Peropteryx macrotis, Saccopteryx bilineata,
Noctilio leporinus, Mormoops megalophylla, Pteronotus fulvus,
Pteronotus mesoamericanus, Desmodus rotundus, Mimon cozumelae,
Molossus aztecus, Molossus nigricans y Nyctinomops laticaudatus).
Las familias, especies y el número de murciélagos capturados en
cada sitio de estudio se presentan en la TABLA I.
Los resultados de la PCR demostraron una frecuencia global de
Leptospira spp. del 44,4 % (24/54; IC 95 % 36,2–71,7 %). En la FIG. 2
se presenta un gel de poliacrilamida con las bandas electroforéticas
del tamaño esperado correspondiente a una región del gen 16S–rRNA
de Leptospira spp.
Como se observa en la TABLA I, todas las familias de murciélagos
tuvieron por lo menos un individuo positivo. Las especies con al
menos un individuo positivo fueron: D. rotundus, M. cozumelae,
P. mesoamericanus, N. laticaudatus, P. macrotis, M. nigricans,
N. leporinus, M. aztecus y S. bilineata. Las especies con el mayor
número de positivos fueron N. laticaudatus y M. nigricans, con cinco
individuos, que corresponde al 20,8 % (5/24) del total de positivos
(n = 24). El sitio con el mayor número de murciélagos positivos fue
Homún, con 12 infectados, lo que representa el 50 % (12/24) del total de
positivos (n = 24). El único sitio donde no se registraron murciélagos
con Leptospira spp. fue Calcehtok.
Los murciélagos de la península de Yucatán han sido relacionados
con diversos agentes etiológicos de importancia en salud pública y
veterinaria como Toxoplasma gondii [20], Trypanosoma cruzi [21],
virus del oeste del Nilo y virus Zika [22], Rickettsia typhi, R. felis y R.
rickettsii [23] y diferentes especies de helmintos [15, 24], por lo que
se han convertido en uno de los taxones de mamíferos más relevantes
en las investigaciones que tienen como objetivo comprender la
epidemiología de estos agentes etiológicos endémicos.
TABLA I
Sitios de captura, familias, especies, gremio tróco e individuos capturados y
positivos a Leptospira spp. en los sitios de la península de Yucatán, México
Sitios de captura Familias Especies/Gremio tróco
Individuos
capturados
Positivos a
Leptospira spp. (%)
Dzoyaxché
Mormoopidae Pteronotus mesoamericanus/ Insectívoro
3 1 (4,2)
Phyllostomidae
Desmodus rotundus/ Hematófago
1 1 (4,2)
Mimon cozumelae/ Insectívoro–carnívoro
4 4 (16,7)
Homún
Emballonuridae Peropteryx macrotis/ Insectívoro 2 2 (8,3)
Molossidae
Molossus nigricans/ Insectívoro
6 5 (20,8)
Nyctinomops laticaudatus/ Insectívoro
9 5 (20,8)
El Remate
Emballonuridae Saccopteryx bilineata/ Insectívoro
4 2 (8,3)
Noctilonidae Noctilio leporinus/ Piscívoro 4 3 (12,5)
Molossidae Molossus aztecus/ Insectívoro
1 1 (4,2)
Calcehtok
Mormoopidae Mormoops megalophylla/ Insectívoro 11 0 (0)
Molossidae
Pteronotus fulvus/ Insectívoro
6 0 (0)
Nyctinomops laticaudatus/ Insectívoro 3 0 (0)
Total 54 24 (100)
FIGURA 2. Gel representativo que muestra algunos de los productos de PCR
positivos a Leptospira spp. en murciélagos capturados en sitios de la península
de Yucatán, México. MP: Marcador de peso molecular de 100 pares de bases
(pb) 1Kb Plus DNA Ladder (Invitrogen®, Thermo Fisher Scientic®, Lituania).
1. Control positivo (L. interrogans). 2 y 3. Productos positivos (440 pb). 4, 5 y 6.
Productos negativos. 7. Control negativo
Leptospira spp. en murciélagos de México / Torres-Castro y col. ___________________________________________________________________
4 de 6
La asociación entre el género Leptospira y los murciélagos de
la península de Yucatán fue previamente descrita por Torres–
Castro y col. [14] y Suárez–Galaz [25], que registraron la infección
en P. mesoamericanus y A. jamaicensis del estado de Campeche, y
Chiroderma villosum, A. jamaicensis, D. rotundus, Glossophaga mutica,
Sturnira parvidens y A. lituratus de Yucatán. A nivel nacional, Ballados–
González y col. [26] reportaron la presencia de Leptospira spp. en
A. lituratus, Choeroniscus godmani y D. rotundus capturados en el
estado de Veracruz. Por lo tanto, los resultados obtenidos en este
trabajo permiten la incorporación de nuevas especies portadoras de
Leptospira spp. (M. cozumelae, P. mesoamericanus, N. laticaudatus,
P. macrotis, M. nigricans, N. leporinus, M. aztecus y S. bilineata),
evidenciando una vez más la diversidad de murciélagos de México
que son potenciales reservorios del género Leptospira.
A pesar de todos estos hallazgos, la intervención de los murciélagos
en la epidemiología de Leptospira spp. no está del todo entendida [27];
no obstante, numerosos estudios los clasican como reservorios de
varias especies patógenas debido a que se ha demostrado que sufren
de infecciones crónicas en el riñón [28] y que son capaces de excretar
bacterias viables en su orina [29], contaminando medios como suelo y
fuentes de agua, que tienen contacto con hospedadores susceptibles
(incluyendo los humanos y animales domésticos), manteniendo de
esta manera el ciclo de transmisión [30]. En este sentido, se sabe
que varias especies patógenas de Leptospira son capaces de infectar
a varios animales domésticos y de compañía, entre ellos cerdos (Sus
scrofa domesticus), vacas (Bos taurus), caballos (Eqqus caballus),
ovejas (Ovis aries), cabras (Capra hircus), perros (Canis lupus familiaris)
y gatos (Felis catus), los cuales, al ser susceptibles a la infección,
pueden desarrollar la enfermedad [2].
Otro de los aspectos por el cual se clasica a los murciélagos como
reservorios es que, hasta el momento, en individuos infectados con
especies patógenas de Leptospira, no se ha descrito la presencia
de signos clínicos [11].
Los registros de casos de leptospirosis humana asociados
con el contacto directo o indirecto con murciélagos son escasos
alrededor del mundo, por lo que no ha sido posible relacionarlos
denitivamente con la transmisión de Leptospira spp. a los humanos,
a pesar de que muchas especies de murciélagos toleran y circulan
en los ambientes urbanizados, lo que aumenta el riesgo de contacto
y transmisión zoonótica de patógenos [31]. En este sentido, Vashi y
col. [30] describieron un caso de leptospirosis en una persona que
contrajo la infección por contacto con agua contaminada con orina de
murciélago. Recientemente, Nguyen y Chimunda [32] describieron un
caso de neuroleptospirosis severa con una manifestación inusual de
hemorragia subaracnoidea no traumática, resultante de la exposición
a murciélagos. Por el contrario, el estudio de Bessa y col. [33] concluye
que los murciélagos no tienen importancia epidemiológica para la
transmisión de Leptospira spp. en habitantes de un área endémica de
la ciudad de Sao Paulo, Brasil. Por estos motivos, es necesario realizar
investigaciones para comprender la contribución de los murciélagos
en el riesgo de transmisión zoonótica de Leptospira spp. a humanos y
animales domésticos o de compañía, y de esta forma, evitar posibles
escenarios de contagio y brotes de leptospirosis [34].
La frecuencia de detección de ADN del género Leptospira en los
murciélagos de este trabajo fue del 44,4 %. En los estudios previamente
realizados con murciélagos de México se reportan frecuencias del 21,7 %
(15/69) en Campeche y Yucatán [14], 30,9 % (25/81) en Veracruz [26] y
21,9 % (18/82) en Yucatán [25]. De igual manera, a nivel internacional,
numerosos trabajos obtuvieron frecuencias con valores distintos a la
de esta investigación. Por ejemplo, con murciélagos capturados en la
provincia de Hubei, China, Zhao y col. [34] describen una frecuencia de
57 % (34/60); mientras que, en la región caribeña de Colombia, Mateus
y col. [35], obtuvieron una frecuencia de 26,9 % (7/26). Recientemente,
en Fiyi, McCutchan y col. [36] reportaron una frecuencia de 49 % (38/78)
en orina de murciélagos infectados con Leptospira spp.
Por otra parte, también son comunes los estudios donde se
reporta Leptospira spp. en murciélagos pertenecientes a varios
gremios tróficos. Por ejemplo, en Colombia, Mateus y col. [35]
detectaron Leptospira spp. en murciélagos frugívoros, nectarívoros
y hematófagos. En Brasil, Mayer y col. [37] encontraron especies
infectadas de hábitos alimenticios insectívoros y nectarívoros, por
lo que concluyeron que no existe asociación epidemiológica entre
los gremios trócos con la presencia del género bacteriano. Por lo
contrario, Javati y col. [38] reportaron únicamente la infección en
murciélagos frugívoros de la familia Pteropodidae.
Debido a este panorama, en donde se ha identicado la infección
con Leptospira spp. en murciélagos de distintos gremios trócos,
y aunque se ha hipotetizado que la presencia de Leptospira spp. en
poblaciones y comunidades de murciélagos se debe al compartir sitios
de refugio y restos de alimento contaminado con orina de roedores
[39, 40], puede sugerirse que la transmisión en los murciélagos se
debe principalmente a factores como la contaminación de fuentes
ambientales (agua de bebida, suelo húmedo, entre otras) [37, 41] y las
conductas que permiten el contacto directo entre ellos (acicalamiento,
disputas, entre otras) [11]. De igual forma, se ha mencionado que
la preferencia de hábitat (entornos silvestres o antropizados) y el
origen geográco, inuyen de manera directa en la infección de los
murciélagos con Leptospira spp. [33, 41]. Por lo tanto, se necesitan
más investigaciones para determinar los factores y las condiciones
que generan la interacción entre murciélagos de distintos gremios
trócos que permite la transmisión del género Leptospira [29].
Dentro de los limitantes de este estudio puede mencionarse la falta
de información sobre las especies de Leptospira en los murciélagos
infectados. En este aspecto, las especies reportadas en murciélagos
de la península de Yucatán son L. noguchii, L. borgpetersenii y L.
santarosai [12].
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CONCLUSIONES
Nuevas especies de murciélagos se incorporan a la lista existente
de especies portadoras de Leptospira spp., ampliando los rangos
en cuanto a diversidad sin aparente asociación al gremio tróco.
La frecuencia encontrada de Leptospira spp. es superior a las
registradas en trabajos previos realizados con murciélagos de México;
no obstante, en esta investigación no se exploraron los factores o
condiciones que inuyen en la variación de estas frecuencias. La
presencia de Leptospira spp. en murciélagos es importante para la
salud pública y animal porque las evidencias señalan que pueden
ser fuente de contagio para las personas y animales domésticos.
Conictos de interés
Los autores declaran no tener conictos de intereses.
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