ISSN2477-9458
BOLETÍN DEL
CENTRO DE
INVESTIGACIONES
BIOLÓGICAS
Dimensiones foliares y fotosíntesis de Rhizophora mangle en
áreas estuarinas bajo condiciones hidrológicas
contrastantes.
Flora Barboza y Ernesto Medina…………………………………….
158
Unpublished species of aquatic beetles of the genus Anacaena in
the Upper Apure, Venezuela (Hydrophilidae:
Chaetarthriinae: Anacaenini).
Mauricio García Ramírez y Alfredo Briceño………….......................
174
Tasa de fagocitosis en las especies de Acanthamoeba
provenientes de aguas subterráneas. Parte 2.
Silvana Pertuz, Miroslav Macek y Elisabeth Ramírez…………...……
201
Notas científicas.
. Contribución al conocimiento de la actividad pesqueria artesanal
del Cangrejo azul Callinectes sapidus (Brachyura:
Portunidae) en dos áreas geográficas del Municipio
Cabimas, Venezuela.
Helimar Vásquez y Edison Pascal…………………………………….
222
Plantas utilizadas por la tribu Kariña en Pueblo Nuevo de
Caris, estado Anzoátegui, Venezuela.
Wilmer Díaz y Raúl Rivero……………………..…………..………….
238
Instrucciones a los autores……………….…..…………………………
247
Instructions for authors………………….………………………….…
257
Vol. 58, N0 2, Pp. 158-266, Julio-Diciembre 2024
UNA REVISTA INTERNACIONAL DE BIOLOGÍA PUBLICADA
POR
LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA, MARACAIBO, VENEZUELA
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol.58. Nº 2, Julio-Diciembre 2024, Pp. 158-173
158
Dimensiones foliares y fotosíntesis de Rhizophora mangle en áreas estuarinas
bajo condiciones hidrológicas contrastantes
Flora Barboza1† y Ernesto Medina2*
1Departamento de Biología, Facultad Experimental de Ciencias, La Universidad del
Zulia. 2Centro de Ecología, Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas.
ORCID ID: https://orcid.org/0000-0001-5557-5782
* Dirección de correspondencia (medinage@gmail.com)
RESUMEN
En la bahía de El Tablazo y la boca del estrecho de Maracaibo (≈10,7º–11,1ºN;
71,6º–71,8ºO) crecen comunidades de R. mangle bajo un clima semiárido con 500–600
mm de precipitación anual. Allí el manglar se desarrolla en suelos sin limitaciones
nutricionales aparentes (N, P) y salinidad moderada (7–9 ‰), alcanzando alturas
medias alrededor de 17 m. En dos áreas sometidas a regímenes hidrológicos que
causan diferencias en las concentraciones de K, Na y N en el sedimento, se midieron
las dimensiones foliares y la tasas de fotosíntesis bajo intensidad de luz saturante. Los
cocientes masa/área foliar (157–173 g m-2) estuvieron dentro del margen reportado
para R. mangle en un amplio rango latitudinal y de precipitación, pero sin deficiencias
nutricionales. La suculencia promedio (268–282 g agua m-2) alcanzó valores similares
a los reportados para manglares del Caribe, pero menores que la media observada en
sitios de mayor salinidad. Las tasas medias de fotosíntesis (11,3–12,2 µmol m-2 s-1) y
conductancia estomática (149–172 mmol m-2 s-1) coincidieron con los de comunidades
no limitadas por nutrientes en el rango latitudinal de la especie. Las diferencias
edáficas en los sitios estudiados se reflejan en variaciones de la masa foliar y el grado
de suculencia, pero no generan cambios significativos en el intercambio gaseoso foliar.
Las medias de concentración de N, conductancia, fotosíntesis y eficiencia intrínseca de
uso de agua, pueden utilizarse como referencia para estimar efectos ecológicos
causados por estrés hídrico, nutrición y salinidad.
Palabras clave: Rhizophora, cociente masa/área foliar, suculencia, fotosíntesis,
conductancia estomática, cociente A/gs.
DOI: https://doi.org/10.5281/zenodo.14574674
159
Fotosíntesis de Rhizophora mangle en condiciones normales.
Barboza y Medina.
Leaf dimensions and photosynthesis of Rhizophora mangle in estuarine areas
under contrasting hydrological conditions
ABSTRACT
In El Tablazo Bay and the mouth of the Maracaibo Strait (≈ 10.7º–11.1º N; 71.6º–
71.8º W) R. mangle communities grow under a semi-arid climate with 500–600 mm
annual precipitation. There, the mangrove grows on soils with no apparent nutritional
limitations (N, P) and moderate salinity (7–9 ‰), reaching average heights of around
17 m. Leaf dimensions and light saturated photosynthesis were measured in two areas
subjected to hydrological regimes causing differences in the sediment concentrations
of K, Na y N. The leaf mass/area ratios (157–173 g m-2) were within the margins
reported for R. mangle over a wide latitudinal and precipitation range, but without
nutritional deficiencies. The average succulence (268–282 g water m-2) reached values
similar to those of Caribbean mangroves, but lower than the average observed in
higher salinity sites. Mean rates of photosynthesis (11.3–12.2 µmol m-2 s-1) and
stomatal conductance (149–172 mmol m-2 s-1) coincided with those of non-nutrient-
limited communities across the latitudinal range of the species. The edaphic
differences in the studied sites are reflected in variations in leaf mass and the degree of
succulence, but do not generate significant changes in the gas exchange. The averages
of N concentration, conductance, photosynthesis and intrinsic water use efficiency can
be used as reference to estimate ecological effects caused by water stress, nutrition,
and salinity.
Key words: Rhizophora, leaf mass/area, succulence, photosynthesis, stomatal
conductance, A/gs ratio.
Recibido / Received: 22-05-2024 ~ Aceptado / Accepted: 29-10-2024
INTRODUCCIÓN
Los manglares dominados por Rhizophora mangle L. en la costa atlántica del
continente americano se encuentran entre ≈ 30º al norte y sur del ecuador. La
limitación latitudinal está relacionada principalmente con el régimen térmico y no con
la precipitación (Quisthoudt et al. 2012, Numbere y Camilo 2017). Dentro de este
amplio rango latitudinal las poblaciones de R. mangle se establecen en las bermas de
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
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ríos que desembocan al mar (manglares ribereños) y en zonas marino-costeras
(manglares de franja), bajo climas variados, desde semiáridos hasta pluviales, con
niveles de precipitación entre 700 y 3500 mm (Pool et al. 1977, Medina y Francisco
1997, Barboza et al. 2006). La amplia distribución latitudinal y su dominancia bajo
climas con pluviosidad contrastante se deben, principalmente, al efecto excluyente de
la salinidad, que limita la competencia por el espacio a un número reducido de
especies halotolerantes. Además, las especies de mangle con niveles similares de
halotolerancia, se diferencian en su distribución espacial por su resistencia a otros
factores de estrés tales como la inundación prolongada e hipoxia en el suelo (Medina
1999, Lugo y Medina 2020). La reducción parcial o total de competencia
interespecífica permite observar en condiciones naturales los máximos y mínimos de
productividad y desarrollo estructural de R. mangle.
Un estudio de la distribución global de la altura y biomasa aérea de manglares
mostró que 74% de la variación de estos parámetros depende de los niveles de
precipitación, temperatura y frecuencia de ciclones (Simard et al. 2019). Entre las
latitudes 10ºN y S del ecuador, la altura máxima del dosel de manglares alcanza ≈ 33
m (basado en el percentil 95% superior de las observaciones). A latitudes mayores, la
altura máxima del dosel disminuye rápidamente hasta alcanzar el límite geográfico (≈
32º N y 40º S) determinado por la ocurrencia de temperaturas congelantes (Stuart et al.
2007).
Por otra parte, el área basal y la altura de comunidades de manglar se
correlacionan con las condiciones de salinidad y nutrientes. El suministro de agua
dulce proveniente de la escorrentía terrestre y la precipitación in situ, disminuyen la
salinidad del agua de mar (Ahmed et al. 2022) y se ha demostrado experimentalmente
que el óptimo de salinidad para el crecimiento de especies de Rhizophora se encuentra
alrededor de 10 ‰ (Pannier 1959, Clough 1984, Pereira Silva et al. 2023). Además, la
concentración de P disponible en el sustrato es el principal factor nutricional que
regula el desarrollo estructural de estas especies en condiciones naturales (Feller 1995,
Lovelock et al. 2004, Medina et al. 2010).
En las costas occidentales de la bahía de El Tablazo y la boca del estrecho de
Maracaibo (aproximadamente entre 11,1º y 10,7ºN; 71,8º y 71,6º O) se encuentran
comunidades de R. mangle expuestas a un clima semiárido con 500 – 600 mm
Fotosíntesis de Rhizophora mangle en condiciones normales.
Barboza y Medina.
.
Barboza et al.
161
precipitación anual, con régimen de distribución biestacional (picos promedio en mayo y
octubre) (Zona de manglar II en Medina y Barboza 2003). En esa zona se encuentran
poblaciones de R. mangle con alturas entre 14 y 23 m, que crecen en suelos sin
limitaciones nutricionales aparentes (N, P) y salinidad moderada del agua intersticial (7–
9 ‰) (Polo et al. 2014, Ramírez et al. 2021, Barboza et al. 2024).
El presente estudio tiene como objetivo cuantificar los parámetros de fotosíntesis
en hojas adultas de R. mangle como referencia comparativa con los valores reportados
para esta especie, dentro su área de distribución en el continente americano.
MATERIALES Y MÉTODOS
Con base en el estudio de Barboza et al. (2024) se escogieron dos áreas de manglar
sometidas a regímenes hidrológicos que causan diferencias de las concentraciones de
metales alcalinos (Na, K) y alcalino-térreos (Ca, Mg), tanto en el agua intersticial como
en los sedimentos. Con el objeto de determinar si las diferencias edáficas se reflejan en la
estructura y función foliar se cuantificaron las dimensiones (área, densidad, contenido de
agua y concentración de N) y las tasas de intercambio de gases (CO2 y H2O) en hojas
adultas a plena exposición (hojas de sol) de árboles de R. mangle.
Zonas de estudio
a) Entrada del Caño Paijana (CP) en la bahía de Urubá: un caño de marea
influenciado por el transporte de sedimentos del río Limón y con posibles aportes
salinos subsuperficiales desde el golfo de Venezuela (≈11,1 ºN; 71,6 º O) (Medina et
al. 2001a).
b) Punta de Capitán Chico (CCh): un área con alrededor de 130 ha cubierta por
un manglar dominado por R. mangle (≈ 10,7 ºN; 71,8) (Pannier y Fraino 1989,
Querales et al. 2011, Ramírez et. al. 2021). Este manglar depende principalmente de
las aguas que circulan por el estrecho de Maracaibo (Carter 1955). Las características
estructurales de estos bosques se indican en la Tabla 1.
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162
Tabla 1. Características estructurales básicas de los bosques de manglar de Caño
Paijana y Punta de Capitán Chico, Estado Zulia (de Barboza et al. 2024).
Densidad
DAP
medio
cm
Altura
Área Basal
indiv/ha
m
m2/ha
Capitán
Chico
310
36,7
23,4
32,8
Caño
Paijana
356
28,8
15,3
23,2
DAP: diámetro a la altura del pecho
Medición de intercambio gaseoso y dimensiones foliares.
En 4–5 árboles escogidos al azar, con ramas que reciben radiación solar directa
por más de seis horas diarias, y asequibles desde un bote, se midió la tasa de
fotosíntesis de10 hojas adultas (2–3 hojas por árbol) sin signos de herbivoría o clorosis,
bajo condiciones ambientales de CO2, humedad y temperatura, y a intensidades de luz
mayores de 500 µmol m-2 s-1. Para ello se utilizó un analizador infrarrojo portátil (ADC
LCi, Analytical Development Corp., Hoddesdon, UK), operando en modo abierto
(Long y Hällgren 1993).
Las hojas envueltas en bolsas plásticas, se transportaron al laboratorio dentro de
recipientes de poliestireno expandido en oscuridad y baja temperatura. A cada hoja se
le midió el área (Af) (medidor Licor LI 3000) y la masa fresca (Mf) y la masa seca
(Ms) después de secadas en estufa a 60 ºC durante 72 horas. El material foliar seco se
analizó para N orgánico mediante procedimiento de micro Kjeldahl (Jones 1991). Con
estos parámetros se calcularon los siguientes índices: a) suculencia foliar Sf= [(Mf -
Ms)/Af)] que expresa el contenido de agua por unidad de área; b) la densidad foliar
(gm-2) =Ms/Af; y c) nitrógeno orgánico por unidad de masa foliar Norg = mmol g-1.
Análisis estadístico
Las dimensiones Af y Mf fueron sometidas a análisis de regresión; mientras que
para todas las medias de dimensiones y de intercambio gaseoso se comprobó prime-
Fotosíntesis de Rhizophora mangle en condiciones normales.
Barboza y Medina.
163
ro la homogeneidad de varianzas (test de Bartlett) y luego se sometieron al test de
Tukey-Cramer (P= 0.05). Los análisis se realizaron mediante el programa de
estadística JMP 17 (2022).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Parámetros foliares
El Af y la Ms de las hojas recolectadas en las dos localidades se correlacionan
linealmente (Fig. 1). Las líneas de regresión no pasan por cero, lo que indica que para
hojas jóvenes esta relación tiene una pendiente distinta.
Figura 1. Correlación entre el área y el peso foliar de Rhizophora mangle en los
manglares de Caño Paijana y Punta de Capitán Chico, estado Zulia, Venezuela (*
diferencia significativa P<0,001, prueba de Tukey-Kramer).
Se incluyen las rectas de regresión con los límites de confianza
Capitán Chico: Área (cm2) = 7,37 + 54,25 x Ms (g); R2aj = 0,84
Caño Paijana: Área (cm2)= 6,08 + 51,15 x Ms (g); R2aj = 0,87
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Las hojas adultas alcanzaron un tamaño similar en ambas localidades,
promediando ≈50 cm2, con un coeficiente de variación (desviación estándar/media) de
poco más de 30 % (Tabla 2). Por otra parte, la Ms promedio de las hojas de las plantas
de CP fue significativamente mayor, por lo tanto, allí el cociente Ms/Af resultó ser
también mayor estadísticamente. La Mf y el contenido de agua por unidad de Ms no
presentaron diferencias significativas entre sitios, sin embargo, el cociente de agua por
unidad de área, índice de suculencia foliar que incluye masa seca y área (Mantovani
1999), fue significativamente mayor en CP. Finalmente, no hubo diferencias entre las
concentraciones de N por Ms. En conclusión, la unidad de área de R. mangle en CP es
más pesada y más suculenta que la de CCh.
Tabla 2. Promedio y desviación estándar (d. e.) de área, masa, contenido de agua y
concentración de nitrógeno de las hojas muestreadas en los manglares de Caño Paijana
y punta de Capitán Chico, estado Zulia, Venezuela. En cada columna promedios
seguidos por distinta letra difieren estadísticamente para P=0,05 (test de Tukey-
Cramer).
Sitio
Masa fresca
Masa seca
Area
Ms/Af
Agua/Af
N/Ms
n
g
g
cm2
g m-2
g m-2
mmol g-1
Capitán
39
2,111
0,775
b
49,4
157
b
268
b
1,026
Chico
d.e
.
(0,712)
(0,254)
(15,0)
(20)
(29)
(0,214)
Caño
50
2,423
0,919
a
53,1
173
a
282
a
0,953
Paijana
d.e
.
(0,874)
(0,331)
(18,2)
(23)
(25)
(0,223)
Características fotosintéticas
Los promedios de los factores relacionados con el intercambio gaseoso de las
hojas indican que la humedad del aire (eref) y la intensidad de radiación
fotosintéticamente activa (RFA) fueron similares para ambas localidades; no así la
temperatura foliar que fue, en promedio, 4 ºC más alta en CCh (Tabla 3). Estas
diferencias se deben a que las mediciones se iniciaron a las 9 am en CP, y a las 11 am
en CCh.
Fotosíntesis de Rhizophora mangle en condiciones normales.
Barboza y Medina.
165
Tabla 3. Radiación fotosintéticamente activa (RFA), humedad de referencia (eref) y
temperatura foliar dentro de la cámara en las localidades muestreadas. Jornadas de
medición de intercambio gaseoso en Caño Paijana y Punta de Capitán Chico, Estado
Zulia.
Las hojas medidas mostraron actividad fotosintética y conductancias similares y
diferente tasa de transpiración (prueba de Tukey-Kramer P=0,05) (Tabla 4). Sin
embargo, la eficiencia intrínseca de uso de agua (EIUA=Ags-1) no difiere
significativamente entre las dos zonas de estudio, de manera que las diferencias de
transpiración son atribuibles exclusivamente a la mayor temperatura de las hojas
medidas en CCh y no a distinta conductancia estomática.
Tabla 4. Parámetros de intercambio gaseoso de hojas de Rhizophora mangle medidos
en Caño Paijana y Punta de Capitán Chico, Estado Zulia. (i. c.: intervalo de confianza).
Sitio
Ci
ppm
Ci/Ca
E gs media
—- mmol-—
m-2 s-1
A media
µmol
m-2 s-1
EIUA
media
µmol/mol
Capitán Chico (n = 40)
197
0,54
3,9 a 159
11,9
74,3
i.c. 95% superior
4,3 180
13,5
81,3
i.c. 95% inferior
3,4 140
10,2
67,4
Paijana (n= 48)
187
0,51
2,3 b 165
12,5
80,2
i.c. 95% superior
2,5 180
13,6
87,5
i.c. 95% inferior
2,2 150
11,5
72,9
Sitio n RFA eref Tfoliar
µmol m-2 s-1 mbar ºC
Capitán Chico 40 1000 28,6 38,0 a
i.c. 95% superior 1080 29,4 38,5
i.c. 95% inferior 920 27,8 37,6
Caño Paijana 48 904 29,7 33,7 b
95% superior 1008 30,2 34,1
95% inferior 800 29,2 33,3
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Vol.58. Nº 2, Julio-Diciembre 2024, Pp. 158-173
166
Desarrollo estructural y dimensiones foliares
El desarrollo estructural (altura y área basal) de las poblaciones de R. mangle de
la bahía del El Tablazo descrita por Barboza et al. (2024) es similar a otros reportes de
localidades en Centroamérica y el Caribe (Pool et al. 1977, Cerón Souza et al. 2014),
excluyendo los manglares enanos que crecen en sustratos deficientes en P (Medina et
al. 2010). Las alturas de los sitios muestreados son superiores a la media de alturas de
manglares del continente americano reportadas por Simard et al. (2019) que oscilan
entre 5,8 y 30,7 m.
El área foliar media (≈ 50 cm2) corresponde a comunidades de R. mangle con
moderados niveles de salinidad. Para esta especie en Quintana Roo, México, Peel et al.
(2017) reportan un área foliar media que se reduce de 51 a 38 cm2 con incrementos de
salinidad de 8 a 19 ‰. Medina et al. (2001b) en áreas de alta precipitación en
Bragança, Brasil, reportaron una reducción de la media de área foliar de 46 a 36 cm2
por incremento de salinidad intersticial de 10 a 50 ‰.
Los valores del cociente Ms/Af (157 – 173 gm-2) (equivalentes a 63 y 57 cm²g-1),
están dentro del rango reportado para R. mangle en localidades que difieren en latitud y
precipitación (Sobrado 2000, Sereneski- de Lima et al. 2013, Medina et al. 2015b)
pero son menores que los que se encuentran en sustratos turbosos deficientes en P
(Medina et al. 2010, Hogan et al. 2022).
El contenido promedio de agua por unidad de área varió entre 268 y 282 gm-2,
diferencias que pueden deberse a la mayor concentración de Na, K y Ca en el agua
intersticial de CP. Estos valores concuerdan con reportes previos para la especie en
áreas cercanas a los sitios de estudio (laguna de Las Peonias) y manglares de Puerto
Rico (Medina et al. 2015a, b), pero son mucho menores que la media registrada por
Sobrado (2000) para comunidades establecidas en sitios de mayor salinidad.
Tasa de fotosíntesis y eficiencia de uso de agua
Las tasas de fotosíntesis de R. mangle en ambos sitios pueden agruparse, ya que
no se detectaron diferencias significativas de conjunto. Las medias e intervalos de
confianza para los parámetros de fotosíntesis (A), conductancia estomática (gs) y
167
Fotosíntesis de Rhizophora mangle en condiciones normales.
Barboza y Medina.
eficiencia intrínseca de uso de agua (EIUA= A/gs) pueden considerarse como el patrón
funcional de árboles de R. mangle en condiciones estuarinas bajo clima tropical, sin
condiciones de estrés hídrico, déficit nutricional, o contaminación aparentes (Tabla 5).
El uso de la conductancia estomática, en lugar de la transpiración, para calcular la
eficiencia de uso de agua, permite independizar este parámetro de las variaciones de
temperatura foliar y humedad del aire entre mediciones. La tasa de fotosíntesis mostró
una distribución que se ajusta a una distribución normal, y la media alcanzó a 12,2
µmolCO2 m-2 s-1. El promedio de EIUA alcanzó a 77,5 µmol mol-1.
Tabla 5. Valores de referencia para fotosíntesis, conductancia y eficiencia intrínseca
de uso de agua para poblaciones de Rhizophora mangle en Caño Paijana y Punta de
Capitán Chico, Estado Zulia.
N
µmol g-1
Fotosíntesis
µmol m-2 s-1
Conductancia
mmol m-2 s-1
Eficiencia
intrínseca
µmol mol-1
Media
985
12,2
163
77,5
95% superior
1031
13,2
176
82,6
95% inferior
948
11,3
149
72,5
n
88
Las medias de fotosíntesis calculadas se encuentran dentro del margen de los
valores mayores registrados para manglares de R. mangle (Tabla 6). Los valores más
altos reportados en la literatura revisada se han medido tanto en latitudes tropicales
(Mehlig 2001, Pará, Brasil) y extremos latitudinales al norte (Hogan et al. 2022,
Everglades, Florida, EE. UU.) y al sur del ecuador (Lopes et al. 2019, Sta. Catarina,
Brasil). Los menores valores en la Tabla 6 pueden atribuirse a salinidad (Watzka y
Medina 2018), nutrientes (Cheeseman y Lovelock 2004) o sequía (Medina et al.
2015b).
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Vol.58. Nº 2, Julio-Diciembre 2024, Pp. 158-173
168
Tabla 6. Conductancia estomática y tasas de fotosíntesis reportadas para poblaciones
de Rhizophora mangle en América. Entre paréntesis número de referencia al pié de la
tabla.
Lluvia
Salinidad
Tipo
gsmax
A max
Localidad
mm
‰
manglar
mmol m-2s-1
µmol m-2s-1
USA
Everglades
≈ 1400
15-30
enano
≈200
15,1
25,197 ºN (1)
Sugarloaf K 24, 63 ºN (2)
1052
enano
franja
188
184
9,8
10,5
Belice (3)
1300
franja
110
9,9
Twin Keys 16,830 ºN
enano
68
5,3
Puerto Rico(4)
17,955 ºN
≈1500
≈ 40
franja
(lluvia)
283
12,7
franja
(sequía)
99
8,4
Venezuela
Carabobo (5)
10,466 ºN
490
35
franja
≈200
≈8,7
Falcón (6)
Ricoa
11,506 ºN
970
4
ribereño
347
9,25
Tacuato 1
400
56
franja
139
6,7
Tacuato2
11,694 ºN
400
62
laguna
78
4,4
Brasil
Pará (7)
0,9 ºS
≈2500
franja
≈201
13,2
Espiritu Santo (8)
1311
9–27
franja
170
9,2
18,593 ºS
18–35
franja
178
7,1
Sta. Catarina (9)
≈1400
20
franja
450
15,7
27,460 ºS
29-32
interior
210
12,7
27,808 ºS
≈20
franja
190
9,6
1) Hogan et al. 2022; 2) Lin y Sternberg 1992; 3) Cheeseman y Lovelock 2004; 4)
Medina et al. 2015b; 5) Sobrado 2000; 6) Watzka y Medina 2018; 7) Mehlig 2001;
8) Soares et al. 2015, y 9) Lopes et al. 2019.
Fotosíntesis de Rhizophora mangle en condiciones normales.
Barboza y Medina.
169
AGRADECIMIENTOS
A los árbitros académicos del Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
por la minuciosa revisión del manuscrito original, y sus numerosas sugerencias que
han contribuido a mejorar significativamente el texto original. Al Dr. A. E. Lugo (US
Forest Service) por su evaluación crítica de la primera versión de este artículo.
LITERATURA CITADA
AHMED, S., S. K. SARKER, D. A. FRIESS, M. D. KAMRUZZAMAN, M. JACOBS, M.
A. ISLAM, M. A. ALAM, M. J. SUVO, M. N. H. SANI, T, DEY, C. S. S. NAABEH y H.
PRETZSCH. 2022. Salinity reduces site quality and mangrove forest functions. From
monitoring to understanding. Science of The Total Environment. 853, 158662. https://
doi.org/10.1016/j.scitotenv.2022.158662.
BARBOZA, F., M. B. BARRETO, V. FIGUEROA, A. M. FRANCISCO, A. GONZÁLEZ,
L. LUCENA, K. Y. MATA, E. NARVÁEZ, E. OCHOA, L. PARRA, D. ROMERO, J.
SÁNCHEZ, M. N. SOTO M, A. J. VERA, A. L. VILLARREAL, S. C. YABROUDI y E.
MEDINA. 2006. Desarrollo estructural y relaciones nutricionales de un manglar
ribereño bajo clima semi-árido. Ecotropicos. 19(1): 13-29.
BARBOZA, F., A. M. FRANCISCO, J. SÁNCHEZ y E. MEDINA. 2024. Influencia del
régimen hidrológico sobre la composición de sedimentos de manglares en la Bahía de
El Tablazo (Sistema de Maracaibo). Bol. Centro Invest. Biol. 58(1): 45–66. https://
doi.org/10.5281/zenodo.13288599.
CARTER, D. B. 1955. The water balance of the Lake Maracaibo Basin during
1946-53. Drexel Institute of Technology. Publications in Climatology. VIII (3): 209-
226.
CERÓN-SOUZA, I, B. L. TURNER, K. WINTER, E. MEDINA, E. BERMINGHAM y G.
N. FELINER. 2014. Reproductive phenology and physiological traits in the red
mangrove hybrid complex (Rhizophora mangle and R. racemosa) across a natural
gradient of nutrients and salinity. Plant Ecology. 215: 481-493. https://doi.org/10.1007
/s11258-014-0315-1.
CHEESEMAN, J. M. y C. E. LOVELOCK. 2004. Photosynthetic characteristics of
dwarf and fringe Rhizophora mangle L. in a Belizean mangrove. Plant, Cell and
Environment. 27 (6): 769–780.
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol.58. Nº 2, Julio-Diciembre 2024, Pp. 158-173
170
CLOUGH, B. F. 1984. Growth and salt balance of the mangroves Avicennia marina
(Forsk.) Vierh. and Rhizophora stylosa Griff, in relation to salinity. Australian Journal
of Plant Physiology. 11(5): 419-430.
FELLER, I. C. 1995. Effects of nutrient enrichment on growth and herbivory of
dwarf red mangrove (Rhizophora mangle). Ecological Monographs. 65(4):477-505.
HOGAN, J. A., E. CASTAÑEDA-MOYA, L. LAMB-WOTTON, T. TROXLER y C.
BARALOT. 2022. Water levels primarily drive variation in photosynthesis and nutrient
use of scrub Red Mangroves in the southeastern Florida Everglades. Tree Physiology.
42(4): 797-814.
JONES, J. B. JR. 1991. Kjeldahl method for Nitrogen determination. Athens, Ga.
USA: Micro-Macro Publishing Inc.
JMP. 2022. JMP Statistical Discovery LLC.
LIN, G. y L. S. L. STERNBERG. 1992. Comparative study of water uptake and
photosynthetic gas exchange between scrub and fringe red mangroves, Rhizophora
mangle L. Oecologia. 90: 399-403.
LONG, S. P. y JE. HÄLLGREN. 1993. Measurement of CO2 assimilation by plants in
the field and the laboratory. In: Hall, D.O., Scurlock, J. M. O., Bolhàr-Nordenkampf,
H. R., Leegood, R. C., Long, S. P. (eds) Photosynthesis and Production in a Changing
Environment. Springer, Dordrecht. https://doi.org/10.1007/978-94-011-1566-7_9.
LOPES, D. M. S., M. M. P. TOGNELLA, A. R. FALQUETO y M. L. G. SOARES. 2019.
Salinity variation effects on photosynthetic responses of the mangrove species
Rhizophora mangle L. growing in natural habitats. Photosynthetica. 57(4): 1142-1155.
LOVELOCK, CE, I. C. FELLER, K. L. MCKEE, M. B. J. ENGELBRECHT y M. C.
BALL. 2004. The effect of nutrient enrichment on growth, photosynthesis and hydraulic
conductance of dwarf mangroves in Panamá. Functional Ecology. 18(1): 25-33.
LUGO, A. E. y E. MEDINA. 2020. Mangrove Forests. Chapter 11, pp. 117-133, In:
Encyclopedia of Natural Resources (Y. Wang, Editor) Vol V. Coastal and Marine
Environments. ISBN 9781138339637CRC Press, Taylor & Francis Group.
MANTOVANI, A. 1999. A method to improve leaf succulence quantification.
Brazilian Archives of Biology and Technology. 41(1): 9-14.
MEDINA, E. 1999. Mangrove physiology: the challenge of salt, heat, and light
stress under recurrent flooding, p. 109-126. En: A. Yáñez-Arancibia y A. L. Lara-
Fotosíntesis de Rhizophora mangle en condiciones normales.
Barboza y Medina.
171
Domínguez (eds.). Ecosistemas de Manglar en América Tropical. Instituto de Ecología
A. C. México, UICN/ORMA, Costa Rica, NOAA/NMFS Silver Spring MD USA. 380
p.
MEDINA, E. y F. BARBOZA. 2003. Manglares del Sistema del Lago de Maracaibo:
Caracterización Fisiográfica y Ecológica. Ecotropicos. 16(2): 75-82.
MEDINA E. y M. FRANCISCO. 1997. Osmolality and 13C of leaf tissues of
mangrove species from environments of contrasting rainfall and salinity. Estuarine,
Coastal and Shelf Science. 45(3): 337-344.
MEDINA, E., E. CUEVAS y A. E. LUGO. 2010. Nutrient Relations of Dwarf
Rhizophora mangle L. Mangroves on Peat in Eastern Puerto Rico. Plant Ecology 207:
13-24. https://doi.org/10.1007/s11258-009-9650-z
MEDINA, E., W. FERNÁNDEZ Y F. BARBOZA. 2015a. Element uptake,
accumulation, and resorption in leaves of mangrove species with different mechanisms
of salt regulation. Web Ecology. 15(1): 3–13. https://doi.org/10.5194/we-15-3-2015.
MEDINA, E., E. CUEVAS, A. E. LUGO, O. ABELLEIRA y J. FONSECA DA SILVA.
2015b. Jobos bay mangroves revisited: Gas exchange, salinity, and nutrient relations.
Acta Científica. 29(1-3): 92-108.
MEDINA, E., H. FONSECA, F. BARBOZA y M. FRANCISCO. 2001a.Natural and man-
induced changes in a tidal channel mangrove system under tropical semiarid climate at
the entrance of the Maracaibo Lake (Western Venezuela). Wetlands Ecology and
Management. 9: 233-243.
MEDINA, E., T. GIARRIZZO, M. MENEZES, M. CARVALHO LIRA, E. A. CARVALHO,
A. PERES, A. SILVA, R. VILHENA, A. REISE y F. C. BRAGA. 2001b. Mangal
communities of the "Salgado Paraense": ecological heterogeneity along the Bragança
peninsula assessed through soil and leaf analyses. Amazoniana. 16 (3/4): 397-416.
MEHLIG, U. 2001. Aspects of tree primary production in an equatorial mangrove
forest in Brazil. Dissertation. Center for Marine Tropical Ecology. University of
Bremen.
NUMBERE, A. O. y G. R. CAMILO. 2017. Effect of Temperature and Precipitation
on Global Mangrove Rhizophora Species Distribution. American Journal of
Environmental Sciences. 13(5): 342-350.
PANNIER, F. 1959. El efecto de distintas concentraciones salinas sobre el
desarrollo de Rhizophora mangle L. Acta Científica Venezolana. 10(3): 68-78.
172
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol.58. Nº 2, Julio-Diciembre 2024, Pp. 158-173
PANNIER, F. y R. FRAINO. 1989. Los manglares de Venezuela. Colección
Cuadernos Lagoven. Caracas. 68 pp. Pannier, F. y R. Fraino. 1989. Los manglares de
Venezuela. Colección Cuadernos Lagoven. Caracas. 68 pp.
PEEL, J. R., M. C. MANDUJANO SÁNCHEZ, J. LÓPEZ PORTILLO y J. GOLUBOV.
2017. Stomatal density, leaf area and plant size variation of Rhizophora mangle
(Malpighiales: Rhizophoraceae) along a salinity gradient in the Mexican Caribbean.
Revista de Biología Tropical. 65(2): 701-712.
PEREIRA SILVA, B., H. M. SABALLO, A. K. MOREIRA LOBO y M. C. LIMA NETO.
2023. The plasticity of the photosynthetic apparatus and antioxidant responses are
critical for the dispersion of Rhizophora mangle along a salinity gradient. Aquatic
Botany. 185: https://doi.org/10.1016/j.aquabot.2022.103609.
POLO, C., MARÍN, J. C., ROJAS, J., BEHLING, E., MEZA, M., FERNÁNDEZ, A. y J.
FLORES J. 2014. Variaciones espaciales de materia orgánica, nitrógeno y fósforo en
sedimentos costeros del Lago de Maracaibo, estado Zulia, Venezuela. Bol. Centro
Invest. Biol. 48(1): 21-38.
POOL, D. J., SNEDAKER, S. C. y A. E, LUGO. 1977. Structure of Mangrove Forests
in Florida, Puerto Rico, Mexico, and Costa Rica. Biotropica. 9(3): 195-212.
QUERALES, Y., F. BARBOZA, J. BRICEÑO y E. MEDINA 2011. Producción de
hojarasca de Rhizophora mangle en el manglar de Punta Capitán Chico, estado Zulia-
Venezuela. Bol. Centro Invest. Biol. 45(1):177–190.
QUISTHOUDT, K., N. SCHMITZ, C. F. RANDIN, F. DAHDOUH-GUEBAS, E. M. R.
ROBERT y N. KOEDAM. 2012. Temperature variation among mangrove latitudinal
range limits world wide. Trees 26:1919–1931. https://doi.org/10.1007/s00468-012-
0760-l.
RAMÍREZ S., E. NARVÁEZ Y A. SARAS. 2021. Riqueza y composición de la
avifauna del manglar Capitán Chico, Maracaibo, Venezuela. Bol. Centro Invest. Biol.
55 (2): 149-164. http://www.doi.org/10.5281/zenodo.5780442.
SERENESKI-DE LIMA, C., M. R.TORRES-BOEGER, L. LARCHER-DE CARVALHO,
A. PELOZZO y P. SOFFIATTI. 2013. Sclerophylly in mangrove tree species from South
Brazil. Revista Mexicana de Biodiversidad. 84(4): 1159-1166. https://doi.org/10.
7550/rmb.32149.
SIMARD, M., L. FATOYINBO, C. SMETANKA, V. H. RIVERA-MONROY, E.
CASTAÑEDA-MOYA, N. THOMAS y T. VAN DER STOCKEN. 2019. Mangrove canopy
height globally related to precipitation, temperature and cyclone frequency. Nature
Geoscience. 12(1): 40-45.
Fotosíntesis de Rhizophora mangle en condiciones normales.
Barboza y Medina.
173
SOARES, M. L. G., M. M. P. TOGNELLA, E. CUEVAS y E. MEDINA. 2015.
Photosynthetic capacity and intrinsic water-use efficiency of Rhizophora mangle at its
southernmost western Atlantic range. Photosynthetica. 53(3): 464-470. https://doi.
org/10.1007/s11099-015-0119-0.
SOBRADO, M. A. 2000. Relation of water transport to leaf gas exchange properties
in three mangrove species. Trees 14: 258-262. https://doi.org/10.1007/s004680050011.
STUART, S. A., B. CHOAT, K. C. MARTIN, N. M. HOLBROOK y M. C. BALL. 2007.
The role of freezing in setting the latitudinal limits of mangrove forests. New
Phytologist. 173(3): 576-583. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2006.01938.x.
Watzka, M. y E. Medina. 2018. Mangroves in Contrasting Osmotic
Environments: Photosynthetic Costs of High Salinity Tolerance. Pp. 6991. En:
Photosynthesis (García Cañedo, J. C. and López Lizarraga G. L. eds.). Intech Open.
https://doi.org/10.5772/intechopen.74750.
ISSN2477-9458
BOLETIN
DEL CENTRO DE INVESTIGACIONES BIOLÓGICAS
AN INTERNATIONAL JOURNAL OF BIOLOGY
PUBLISHED BY THE UNIVERSITY OF ZULIA, MARACAIBO, VENEZUELA
Vol. 58, N° 2, Pp. 158-266, July-December 2024
Leaf Dimensions and photosynthesis of Rhizophora mangle in
estuarine areas under contrasting hydrological conditions.
Flora Barboza y Ernesto Medina..…………………………………..
158
Inéditas especies de escarabajos acuáticos del género Anacaena en
el Alto Apure, Venezuela (Hydrophilidae: Chaetarthriinae:
Anacaenini).
Mauricio García Ramírez y Alfredo Briceño……..……………............
174
Phagocytocis rate in species Acanthamoeba from groundwater.
Part 2.
Silvana Pertuz, Miroslav Macek y Elisabeth Ramírez………................
201
Scientific Notes.
Contribution to the knowledge of the artisan fishing activity of
the Blue crab Callinectes sapidus (Brachyura: Portunidae)
in two geographical areas of the Cabimas Municipality,
Venezuela.
Helimar Vásquez y Edison Pascal……………………….……………...
222
Plants used by the Kariña tribe in Pueblo Nuevo the Caris,
Anzoátegui, Venezuela.
Wilmer Díaz y Raúl Rivero……………………..…………..……………
238
Instrucciones a los autores……………….…..…………………………..
247
Instructions for authors……………….…..………………………...……
257
