ISSN 2477-9458
BOLETÍN DEL
CENTRO DE
INVESTIGACIONES
BIOLÓGICAS
TASAS DE FAGOCITOSIS EN LAS ESPECIES DE ACANTHAMOEBA PROVENIENTES
DE AGUAS SUBTERRÁNEAS. PARTE I.
Silvana B. Pertuz Belloso, Deyamira Matuz Mares, Emelia Campoy,
Miroslav Macek y Elizabeth Ramírez Flores................................................
CLASIFICACIÓN DE NUEVOS MICROHÁBITATS DE AGUA SALOBRE EN VENEZUELA.
CONSIDERACIONES BIOECOLÓGICAS SOBRE LAS ESPECIES DE INSECTOS
ACUÁTICOS EN LA PENÍNSULA DE ARAYA.
Erickxander Jiménez-Ramos, Mauricio García y Vanessa Acosta.................
EATING THE FORBIDDEN FRUIT? AVOCADO CONSUMPTION BY NEOTROPICALES
AT AN URBAN GARDEN.
Andrés E. Seijas...............................................................................................
MICROMOLUSCOS DEL CONTENIDO ESTOMACAL DE ASTEROIDEOS DEL GÉNERO
ASTROPECTEN: ORIGEN DE UNA COLECCIÓN DE REFERENCIA.
Ricardo Bitter-Soto y Ronald Rivas-Suarez................................................
INSTRUCCIONES A LOS AUTORES............................................................................
INSTRUCTIONS FOR AUTHORS..................................................................................
Vol.55, N
0
1, Enero-Junio 2021
UNA REVISTA INTERNACIONAL DE BIOLOGÍA
PUBLICADA POR LA
UNIVERSIDAD DEL ZULIA, MARACAIBO,
VENEZUELA
1
29
57
70
92
102
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 55. Nº 1, Enero- Junio 2021, Pp. 29-56
29
C
LASIFICACIÓN DE NUEVOS MICROHÁBITATS DE AGUA SALOBRE EN
V
ENEZUELA
.
C
ONSIDERACIONES BIOECOLÓGICAS SOBRE LAS
ESPECIES DE INSECTOS ACUÁTICOS EN LA
P
ENÍNSULA DE
A
RAYA
.
Erickxander Jiménez-Ramos
1-2
, Mauricio García
3
y Vanessa Acosta
1-4
¹Laboratorio de Ecología, Departamento de Biología, Escuela de Ciencias, Universidad
de Oriente (UDO), Cerro Colorado, Cumaná, Estado Sucre 6101, Venezuela.
²Coordinación de Proyectos de Investigación, Universidad Politécnica Territorial de
Oeste de Sucre Clodosbaldo Russian, Sede Araya, estado Sucre, 6101. Venezuela.
3
Centro de Investigaciones Biológicas (CIB), Facultad de Humanidades y Educación,
Universidad del Zulia, Apartado 526, Maracaibo A-4001, Estado Zulia, Venezuela.
E-mail: liocanthydrus@yahoo.com
4
Grupo de Investigación en Biodiversidad y Ecología de Ecosistemas Acuáticos,
Departamento de Acuicultura Pesca y Recursos Naturales Renovables, Facultad de
Ciencias Veterinarias, Universidad Técnica de Manabí, Bahía de Caráquez, Manabí,
EC 131450, Ecuador.
RESUMEN
Se identifican y clasifican dos nuevos sistemas hidroecológicos de agua
salobre en la Península de Araya, región nororiental del estado Sucre,
Venezuela. El primero se incluye dentro del sistema Límnico, como un
subsistema temporal de agua salobre y el segundo se describe dentro de un
humedal marino-costero de agua salobre como el Manglar. Estos humedales
presentan los mismos microhábitats existentes en el medio acuático dulce, pero
con características propias del agua salobre. Entre ambos humedales se
colectaron 30 especies de insectos acuáticos de los órdenes Coleoptera,
Hemiptera, Diptera y Odonata, con mayor riqueza entomológica en la laguna
temporal. Se destacan imágenes satelitales para cada sistema estudiado y se
actualiza la clasificación habitológica.
Palabras clave
. Costa del Caribe; humedal de la costa; insectos acuáticos;
sistemas hidroecológicos.
Clasificación de nuevos microhábitats en Venezuela.
Jiménez-Ramos et al.
30
CLASSIFICATION OF NEW BRACKISH WATER MICROHABITATS IN VENEZUELA.
BIOECOLOGICAL CONSIDERATIONS ON THE SPECIES OF AQUATIC INSECTS IN THE
ARAYA PENÍNSULA.
ABSTRACT
Two new brackish water hydro-ecological systems are identified and classified in the
Araya Peninsula, northeastern region of Sucre state, Venezuela. The first is included
within the Limnico system, as a temporary brackish water subsystem and the second
is described within a marine-coastal brackish water wetland such as the Mangrove.
These wetlands present the same microhabitats existing in the fresh aquatic
environment, but with typical characteristics of brackish water, in which between 12
and 18 species of aquatic insects of the orders Coleoptera, Hemiptera, Diptera and
Odonata were collected, with greater entomological richness in the temporary lagoon.
Satellite images are highlighted for each studied system and the habitual classification
is updated.
Key words. Caribbean coast; coastal wetland; aquatic insects; hydroecological
system.
Recibido / Received: 01-12-2020 ~ Aceptado / Accepted: 05-04-2021.
INTRODUCCIÓN
La Península de Araya (nororiente de Venezuela), se caracteriza por ser una región
de extrema aridez, con predominancia de matorrales xerófilos (Cumana 1999;
Jiménez et al. 2017; Bello et al. 2020), precipitaciones que no superan los 400 mm
anuales, intensa radiación solar con temperaturas extremas a nivel del suelo y fuertes
vientos provenientes del noreste (Cumana 1999; Gómez 2007; Llamozas et al. 2008;
López-Monroy y Trocoli- Ghinaglia 2014).
Las características climáticas y geográficas de la Península de Araya y la ausencia
de ambientes acuáticos de agua dulce, limitan la distribución de las especies a medios
altamente cambiantes, salobres o temporales (García y Jiménez-Ramos 2019, 2020 a,
b, c, d, e, 2021), donde la intensidad y variación anual del hidroperíodo determinan la
frecuencia de inundación y formación de humedales temporales (Gómez-Rodríguez et
al. 2011), que condicionan la flora y fauna que habitan la Península de Araya. En este
sentido, la presencia de dos sistemas hidroecológicos de agua salobre (manglar y
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 55. Nº 1, Enero- Junio 2021, Pp. 29-56
31
lagunas temporales) ubicados en la zona occidental de la península de Araya,
constituye un hecho importante, que amerita su investigación, considerando que,
la distribución espacial de los hábitats en general, debe formar parte de las
estrategias de conservación, ya que condiciona la distribución de las especies que
los habitan (Semlistch y Bodie 1998), más aun en zonas con déficit hídrico.
Los sistemas acuáticos temporales o salobres, son colonizados por especies
adaptadas a la imprevisibilidad que caracteriza a estos ambientes, y en general la
fauna y flora presente, es diferente a la de medios acuáticos permanentes o de
agua dulce (Collinson et al. 1995; Cereghino et al. 2008; García et al. 2016), por
lo que, las especies de insectos colectadas en estos sistemas son consideradas
especies eurihalinas por su adaptabilidad y tolerancia al medio húmedo salino
(Pallares et al. 2017), que ante la ausencia de cuerpos de agua dulce o humedales
permanentes, han quedado restringidos a microhábitats que a pesar de sus
diferencias con los de agua dulce, son el refugios de una variedad de organismos
acuáticos como los insectos. En este sentido, esta investigación es una
continuidad de la clasificación de sistemas de microhábitats propuestos por
García et al. (2016), cuyo propósito final es la identificación, descripción y
clasificación de sistemas hidroecológicos de agua salobre, partiendo de la
habitología y distribución de los insectos en dos ambientes húmedos de la zona
occidental de la Península de Araya.
MATERIALES Y MÉTODOS
El área estudiada comprende una laguna temporal (Sistema Límnico-léntico) y
un bosque de manglar (Suprasistema aguas marinos-costeras, sistema Manglar),
ubicados en la localidad de Araya (10°34’24,03’’ N y 64°15’29,60’’ W; 5
m.s.n.m.), Península de Araya, nororiente de Venezuela (Fig. 1), región
caracterizada por su extrema aridez, donde los matorrales y arbustales xerófilos,
constituyen la vegetación dominante (Cumana 1999; Jiménez et al. 2017; Bello-
Pullido et al. 2020) y los niveles de precipitación anual no superan los 400 mm
(López-Monroy y Trocoli-Ghinaglia 2014). Además de presentar una
irregularidad interanual en la duración de las lluvias, la zona se encuentra
influenciada por los vientos alisios provenientes del Este y Noreste, los cuales
condicionan los procesos oceanográficos, modulan el clima de la capa superficial
del mar, así como de la línea costera de la Península de Araya (Castellano et al.
2000; Gómez 2007).
Clasificación de nuevos microhábitats en Venezuela.
Jiménez-Ramos et al.
32
Figura 1
. Vista satelital de la Península de Araya, y su ubicación
respecto al estado Sucre y Venezuela.
Figura 2. Vista
satelital de la Península
de Araya. A)
Diciembre de 2017 y
B) Diciembre de 2018.
El punto rojo señala la
laguna temporal Cerro
“El Macho” y el punto
verde el bosque de
Mangle.
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 55. Nº 1, Enero- Junio 2021, Pp. 29-56
33
Sistema Límnico-léntico salobre.
El sistema corresponde a una laguna temporal DE aproximadamente 10.000
m
2
, en su mejor nivel, originada por la acumulación de agua de lluvia en una
depresión cuya profundidad oscila entre 0,5 m y 1,0 m (Macsotay et al. 1995;
García y Jiménez-Ramos 2019, 2020 y a, b, c, 2021). La salobridad del humedal,
se debe a la acumulación de sal marina durante la época de sequía, además de su
cercanía a las salinas de Araya. La región anualmente presenta una alternancia
entre lluvia y sequia (Cumana 1999), que rige la formación de este humedal,
siendo la sequia la más prolongada, mientras que las lluvias se presentan de
manera irregular, ocasionando que la temporalidad de la laguna “Cerro El
Macho”, presente variación anual, como se observo durante el muestreo (Figs. 2a,
2b, 2c, 3a, 3b, 4a, 4b, 4c y 4d).
Figura 3
. Imagen satelital de la laguna temporal de agua
salobre, en el sector “Cerro El Macho”. A diciembre 2017 y
B. Diciembre 2018
Clasificación de nuevos microhábitats en Venezuela.
Jiménez-Ramos et al.
34
Figura 4
. Imagen Satelital de la laguna de “Cerro El
Macho”. A. y B. diciembre 2017; C y D. diciembre 2018.
Escalas: A y B=90m, C= 100m y D= 30m.
Suprasistema aguas marinos-costeras, sistema Manglar
El manglar evaluado se sitúa en la línea costera de la localidad de Araya y
corresponde a un bosque mixto de Aviccennia germinans, Conocarpus erectus,
Rhizhophora mangle y Laguncularia racemosa. Esta zona recibe descargas
continuas de aguas negras provenientes de asentamientos humanos cercanos, lo
que genera una disminución de la salinidad. La profundidad del medio oscila
entre los 0, 25 m y 0, 50 m. El fondo sustrato está formado por una gruesa capa
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 55. Nº 1, Enero- Junio 2021, Pp. 29-56
35
de material orgánico exento de oxigenación, que conlleva a la formación de un
material negro de aspecto lodoso, que guarda similitud con la capa de Humus que
caracteriza los humedales de agua dulce; además en el fondo, se concentra gran
cantidad de desechos orgánicos, entre ellos, la hojarasca (Folian decidunt en el
sistema del manto residual) procedente del sistema del manglar, almacenando detritus
orgánico en sus raíces (Radix en el sistema límnico/léntico), dando origen a un
sustrato areno-fangoso (Ramentum en el sistema límnico/léntico), que favorece la
formación de diferentes habitáculos intermanglares, que son ocupados por
invertebrados acuáticos y terrestres (Fig. 5).
Figura 5. Vista aérea del sistema manglar, encerrado en un círculo rojo
la zona de colecta. A. Dirección del agua de mar que entra al manglar,
B. Entrada de agua servida (residual) proveniente de viviendas
adyacentes al manglar. C. Distribución del flujo de corriente marina. D.
Población de Batis maritima L. en los alrededores del manglar.
Clasificación de nuevos microhábitats en Venezuela.
Jiménez-Ramos et al.
36
Clasificación de los microhábitats
La identificación y descripción de los microhábitats, se realizó siguiendo lo
establecido por García et al. (2016), que planteo la clasificación de los sistemas
hidroecológicos y sus microhábitats basados en humedales de agua dulce. Dicha
clasificación, parte de la condición de un suprasistema para considerar los grandes
espacios húmedos que contienen la diversificación de ambientes y su entorno. En esta
investigación se anexan las descripciones de microhábitats del sistema límnico (Fig.
6), pertenecientes al Grupo A de la clasificación de García et al. (2016), con la
diferencia de que los sistemas evaluados en esta oportunidad son de agua salobre y no
de agua dulce.
Figura 6. Clasificación de los microhábitats del Suprasistema Aguas
continentales, Supersistema Humedal de agua dulce. Sistema Límnico
planteado en García et al. 2016.
Recolección e identificación de organismos acuáticos.
La captura de los insectos acuáticos, se realizó de forma manual en el lapso 2017-
2018, utilizando una malla microcernidora para capturas acuáticas de 15 cm de
diámetro y poros menores a una micra de longitud y colectados con un succionador o
aspirador manual, con filtro para evitar la deglución de los microinsectos, los cuales
fueron conservados en solución alcohólica al 75% y transportados en microfrascos de
vidrio.
Las determinaciones taxonómicas se efectuaron hasta la categoría de especie y otros
hasta género, usando un microestereoscopio M10 marca Leica 80x de resolución. Las
determinaciones taxonómicas del material colectado en los diferentes muestreos,
formaron parte de subsecuentes investigaciones, las cuales incluyeron descripciones
de nuevos taxones (García y Jiménez-Ramos 2019, 2020a, b, c, 2021). El material se
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 55. Nº 1, Enero- Junio 2021, Pp. 29-56
37
encuentra depositado en el Museo de Artrópodos de la Universidad del Zulia
(MALUZ), Maracaibo, Zulia, Venezuela.
RESULTADOS
Sistema Límnico-Léntico / Agua salobre (Figs. 2-4 y 7).
La caracterización hidroecológica de la laguna temporal “Cerro El Macho”,
permite la inclusión de un nuevo subsistema Límnico-Léntico de microhábitats en
agua salobre, dentro del sistema Límnico establecido para medios de agua dulce (Fig.
7, Tabla 1), bajo la clasificación de microhábitats de García et al. (2016). El nuevo
subsistema incluye los mismos microhábitats señalados, a excepción del Folia
decidunt, que pertenece al sistema del manto residual de hojarasca, pero está
fuertemente relacionado con todos los sistemas hidroecológicos, debido a la
superposición del material orgánico en cada uno de los microhábitats del sistema
Límnico, tanto en agua dulce como en agua salobre, representando sistemas
diferentes pero muy conectados (García 2017).
Figura 7. Clasificación de los microhábitats del Subsistema Límnico-
Lentico de agua salobre.
La laguna temporal evaluada contiene plantas acuáticas vasculares (Hercircum) en
el fondo sustrato y en la superficie (Supaqua) algas Cianophytas o Cianobacterias,
que mantienen el hábitat oxigenado (King et al. 2011), sus aguas son inicialmente
dulces, pero su cercanía a las salinas de Araya y la presencia de sales depositadas en
Clasificación de nuevos microhábitats en Venezuela.
Jiménez-Ramos et al.
38
el fondo sustrato durante la temporada seca, le aportan la característica de agua el
salobre.
La vegetación de los márgenes de la laguna está integrada principalmente por las
familias Cactaceae, Fabaceae y Poaceae, donde las especies suculentas (Opuntia
caracasana, Cylindropuntia caribaeae), caducifolias (Libidibia coriaria, Parkinsonia
praecox), herbáceas (Digitaria insularis, Sporobolus spp., Chloris barbata),
arbustivas (Castela erecta, Lycium nodosum) y algunas trepadoras (Funastrum
clausum) conforman una estructura vegetal xerófila; sin embargo, durante los meses
de lluvia, se observa el crecimiento de plantas acuáticas de las familias Cyperaceae
(Eleocharis caribaeae), Typhaceae (Typha domingensis) y algunas algas cianofitas,
incluyendo un mayor desarrollo de hierbas en las orillas de la laguna, conformando
los microhábitats Hercircum y su hojarasca el Folia decidunt.
Microhábitat
Descripción
1
Ramentum-salobre
Hidrofílidos e hidrénidos
viven enterrados en el
medio arenoso orgánico,
los cuales son liberados
por remoción.
Gránulos de arena entre 0,5 y 1,0 mm, como fondo
sustrato y sobre los márgenes del cuerpo de agua,
formando una capa gruesa de material lodoso
orgánico en descomposición, con altas
concentraciones de sal disuelta.
2
Caenum-salobre
Las larvas de Sírfidos y
odonatos se arrastran en
este medio salobre.
Material orgánico de restos de plantas vasculares y
algas, que se depositan por encima del ramentum,
formando una cubierta gelatinosa en el fondo
sustrato y sobre los márgenes litorales de los
cuerpos de agua.
3
Spaqua-salobre
Los Vélidos caminan
sobre la superficie gracias
a pelos hidrófugos en sus
tarsos.
Extendiéndose entre la superficie del agua y el
sustrato de fondo en el cuerpo de agua, en el cual
los insectos pueden fijarse cuando están inactivos.
Tabla 1. Microhábitats identificados en el subsistema de agua salobre. Sistema
Límnico:1 Ramentum-salobre, 2 Caenum-salobre, 3 Spaqua-salobre, 4
Supaqua-salobre, 5 Radix-salobre, 6 Hercircum-salobre; Sistema Manto
Residual de Hojarascas: 7 Folia decidunt-salobre.
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 55. Nº 1, Enero- Junio 2021, Pp. 29-56
39
Continuación Tabla 1
Microhábitat
Descripción
4
Supaqua-salobre
Los insectos viven
sujetados a sustratos
orgánicos (plantas
vasculares acuáticas) e
inorgánicos (cuerpos
inertes) cuando no están
nadando.
Espacio húmedo sobre la superficie del agua, sobre
el cual se desplazan las especies o permanecen
sobre ella sin romper la tensión superficial.
5
Radix-salobre
Sirve de anclaje a los
insectos y otros
invertebrados acuáticos,
como crustáceos.
Formado por las raíces de pequeñas plantas
vasculares, que dan lugar a habitáculos o cavidades.
6
Hercircum-salobre
En las Cianophytas se
encuentran Heterocéridos
y Limníquidos. Los tallos
herbáceos favorecen a las
larvas de los Odonatos
cuando se transforman en
pupas.
Formado por plantas vasculares arraigadas en el
fondo sustrato y por algas verdes azules o
Cianophytas, dispersas por la superficie del cuerpo
de agua y sus márgenes litorales.
7
Folia decidunt-salobre
Este hábitat alberga larvas
de especies de Dípteros y
Odonatos. En este sistema
no se encuentran
invertebrados marinos
porque, ya que el mismo
es un humedal sin
contacto con el mar.
La acumulación de hojas caducas en el fondo
sustrato y sobre los márgenes litorales, da lugar a
este tipo de microhábitat común en los sistemas
de agua dulce, correspondiente al manto residual
del corredor ribereño.
A pesar de la irregularidad de este humedal, se identificaron insectos
pertenecientes a 18 especies de los órdenes: Coleoptera, Hemiptera, Odonata y
Díptera, siendo los coleópteros los de mayor riqueza (11 spp.), de las cuales 10
fueron reportadas previamente como nuevas especies (García y Jiménez-Ramos
2019, 2020a, b, c). La totalidad de los coleópteros fueron colectados en estadio
adulto, mientras que los hemípteros se encontraron en estado larval y adulto. El
microhábitat que albergo la mayor riqueza especifica fue el Caenum con seis
especies (principalmente depredadores, detritívoros y fitófagos), seguido del
Hercicum y el Ramentum con cuatro especies (Tabla 2).
Clasificación de nuevos microhábitats en Venezuela.
Jiménez-Ramos et al.
40
Orden
Familia
Especie
M
E
Coleoptera
Carabidae
No determinado
R-F
A
Heteroceridae
Haraia cerromachensis García y
Jiménez-Ramos, 2020c
H
A
Haraia pallida García y Jiménez-
Ramos, 2020c
H
A
Hydraenidae
Ochthebius (Ochthebius) riberai
García y Jiménez-Ramos, 2021
C
A
Hydrophilidae
Enochrus (Methydrus) belloi
García y Jiménez-Ramos, 2020b
R-C
A
Enochrus (Methydrus) peninsularis
García y Jiménez-Ramos, 2020b
R
A
Enochrus (Methydrus) pusilli
García y Jiménez-Ramos, 2020b
H
A
Paracymus balkei García y
Jiménez-Ramos, 2020a
C
A
Paracymus ramosae García y
Jiménez-Ramos, 2020a
R
A
Paracymus mercedesae García y
Jiménez-Ramos, 2020a
C
A
Limnichidae
Ercus bitipus García y Jiménez-
Ramos, 2019
H
A
Hemiptera
Corixidae
Sigara sp.
Spq
L
A
Mesovellidae
Mesovellia sp.
Spq
L
A
Vellidae
Notonecta sp.
No determinado
Supq
Supq
L
A
L
A
Diptera
Ephydridae
Ephydra sp.
C
L-P
Tendipedidae
Tendipes (Tendipes) plumosus
Linnaeus, 1758
C
L-P
Odonata
Lestidae
Lestes sp.
F
L
Libelullidae
Libellula sp.
F
L
M: Microhábitat, C: Caenum, H: Hercicum, R: Ramentun, F: Folia decidunt, Spq: Spaqua,
Supq: Supaqua. E: Estadio, L: Larva, P: Pupa, A: Adulto.
Tabla 2. Listado de insectos colectados en el subsistema Límnico-
lentico salobre y en el sistema asociado del Manto Residual de
Hojarascas en la laguna “Cerro El Macho”, Península de Araya,
Venezuela.
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 55. Nº 1, Enero- Junio 2021, Pp. 29-56
41
En la clasificación original de García et al. (2016), no se incluyen los ecosistemas
marinos- costeros, por lo que en esta investigación, se diversificó y clasificó al
manglar dentro de un nuevo Suprasistema, que engloba no solo a los humedales
marinos-costeros, si no, a los manglares ubicados en la desembocadura de los ríos.
Entre los humedales netamente costeros, se incluyen las marismas, pantanos salinos y
lagunas salinas o cuerpos de aguas originados por inundaciones en la pleamar. En
base a lo antes señalado, en las Figs. 8-9, se describe la clasificación del sistema
manglar dentro del Suprasistema aguas marino- costeras y/o salobres y se detallan
los microhábitats presentes (Tabla 3).
Figura 8. Clasificación de los sistemas hidroecológicos de
microhábitats del Suprasistema de aguas marino-costeras,
compartidos por los sistemas según su condición hidroecológica (No
incluye la descripción de los microhábitats presentes en la parte área
del manglar).
Las descripciones de los microhábitats identificados en el Sistema manglar de la
localidad de Araya, están basadas en lo establecido por García et al. (2016), para el
Suprasistema de aguas continentales y ajustado a las condiciones del sistema
evaluado de la localidad de Araya.
Clasificación de nuevos microhábitats en Venezuela.
Jiménez-Ramos et al.
42
Tabla 3. Microhábitats identificados en el Sistema Manglar, Suprasistema
aguas marino-costeras, presentes en la localidad de Araya. 1 Ramentum-
salobre, 2 Caenum- salobre, 3 Spaqua-salobre, 4 Supaqua-salobre, 5 Radix-
salobre, 6 Hercircum-salobre; Sistema Manto Residual de Hojarascas: 7 Folia
decidunt-salobre.
Microhábitat
Descripción
1
Ramentum-mangle
Los Hidrofílidos e Hidrenidos,
se encuentran enterrados en el
medio arenoso orgánico, los
cuales son liberados por
remoción.
Gránulos de arena entre 0,5 y 1,0 mm, como fondo
sustrato y sobre los márgenes del cuerpo de agua.
Interiormente formando una gruesa capa negra de
material lodoso orgánico en descomposición, con altas
concentraciones de sal disuelta.
2
Caenum-mangle
Las larvas de Sírfidos se
arrastran en este medio
salobre.
Material orgánico de restos de plantas vasculares y
algas, que se depositan por encima del Ramentum,
formando una cubierta gelatinosa en el fondo sustrato
y sobre los márgenes litorales de los manglares
3
Spaqua-mangle
Sobre el cual se mantienen las
especies de Veliidae.
Extendiéndose entre la Supaqua y el Ramentum por
debajo de la superficie del agua del manglar.
4
Supaqua-mangle
Mantienen las especies de
Corixidae.
Espacio húmedo sobre la superficie del agua, sobre el
cual se desplazan las especies o permanecen sobre
ella sin romper la tensión superficial.
5
Radix-mangle
Mantienen las especies de
Corixidae y otros
invertebrados acuáticos como
cochinillas de agua
(crustáceos).
Formado por las raíces de manglares y otras pequeñas
plantas vasculares, que dan lugar a habitáculos o
cavidades.
6
Hercircum-mangle
Larvas y adultos de
hidrofílidos e hidrenidos y
Coríxidos.
Formado por plantas vasculares adaptadas a un pH
salino como Batis maritima L., arraigadas en el
Ramentum sustrato.
7
Folia decidunt -mangle
Este tipo de hábitat alberga
invertebrados marinos
(crustáceos) y larvas de
especies de Dípteros.
Acumulación de hojas caducas en el fondo sustrato y
sobre los márgenes litorales, da lugar a este tipo de
microhábitat común en los sistemas de agua dulce.
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 55. Nº 1, Enero- Junio 2021, Pp. 29-56
43
Las características de los microhábitats dependerán de la estructura del manglar.
Por ejemplo, los neumatóforos (estructuras modificadas con geotropismo negativo,
que crecen en dirección opuesta al suelo) de Avicennia germinans y las raíces aéreas
de origen adventicio, simples o dicotómicamente ramificadas de Rhizophora mangle
forman parte del Radix (raíces), en los sistemas de manglar. Mientras que las
macroalgas asociadas a las raíces de los manglares, conforman el Hercircum y es
ocupado por diferentes invertebrados.
Las raíces sumergidas de R. mangle y los neumatóforos de A. germinans,
permiten que diversas especies se adhieran o asocien, y a su vez proporcionan en gran
medida un sustrato de fijación para otras especies, como el caso de las valvas o
conchas de los moluscos, donde se adhieren principalmente cirrípedos o especies
bentónicas de menor tamaño. Así mismo, las partes aéreas de los manglares (tallos,
flores, hojas y frutos), conforman otros microhábitats, que, aunque no fueron
considerados en esta investigación son ocupados por una variedad de invertebrados y
vertebrados al cual se adhieren y/o asocian organismos como moluscos, artrópodos,
tunicados, equinodermos y diversas.
En el Sistema de manglar evaluado, se registraron 12 especies de insectos,
pertenecientes a tres órdenes (Coleoptera, Hemiptera, Diptera) de artrópodos, siendo
los coleópteros los mejor representados con siete especies de las familias
Hydrophilidae (6 spp.) y Hydraenidae (1 sp.), todos colectados en etapa adulta,
principalmente en los microhábitats Ramentun y Hercicum. Las seis especies de
Hydrophilidae, ocupan el nivel trófico de depredadores en estadio larval y
detritívoro- fitófago en estadio adulto. Las especies de Hemiptera y Diptera se
colectaron en estadio larval y adulto o larval y pupa, respectivamente, distribuidos
entre la superficie del agua (Spaqua y Supaqua) o en el material orgánico (Caenum)
acumulado sobre el Ramentum, siendo especies depredadoras en todos los estadios
encontrados, a excepción de Sigara sp., que es fitófago (Tabla 4).
En conjunto con las especies de insectos descritas se observó la presencia de
diversas especies de crustáceos, que aunque no fueron incluidas en esta investigación,
forman parte de la trama ecológica que se desarrolla en el sistema manglar, ocupando
un lugar dentro de los diferentes microhábitats, donde desempeñan una labor
preponderante en la fragmentación de la hojarasca, dando origen al Folia decidunt-
mangle y contribuyendo a su degradación y enriquecimiento orgánico del sistema.
Clasificación de nuevos microhábitats en Venezuela.
Jiménez-Ramos et al.
44
Figura 9. Microhábitats del sistema manglar. A. Ramentun y B. Hercircum.
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 55. Nº 1, Enero- Junio 2021, Pp. 29-56
45
Tabla 4. Listado de insectos colectados en el Suprasistema aguas marinos-
costeras, sistema Manglar y en el sistema asociado Manto Residual de
Hojarascas en el sector La Reguera, Península de Araya, Venezuela.
Orden
Familia
Especie
M
E
Coleoptera
Hydraenidae
Ochthebius (Ochthebius) leonesae
García y Jiménez-Ramos, 2021
C
A
Hydrophilidae
Enochrus (Methydrus) arayeris García y
Jiménez-Ramos, 2020b
R
A
Enochrus (Methydrus) longus García y
Jiménez-Ramos, 2020b
R
A
Enochrus (Methydrus) manglaris García
y Jiménez-Ramos, 2020b
R-H
A
Paracymus acostae García y Jiménez-
Ramos, 2020a
R-H
A
Paracymus marinus García y Jiménez-
Ramos, 2020a
R-H
A
Paracymus solarys García y Jiménez-
Ramos, 2020a
R-H
A
Hemiptera
Corixidae
Sigara sp.
Spq
L-A
Mesovellidae
Mesovellia sp.
Spq
L-A
Notonectidae
Notonecta sp.
Supq
L-A
Diptera
Ephydridae
Ephydra sp.
C
L-P
Tendipedidae
Tendipes (Tendipes) plumosus Linnaeus,
1758
C
L-P
M: Microhábitat, C: Caenum, H: Hercicum, R: Ramentun, F: Folia decidunt, Spq:
Spaqua, Supq: Supaqua. E: Estadio, L: Larva, P: Pupa, A: Adulto.
Clasificación de nuevos microhábitats en Venezuela.
Jiménez-Ramos et al.
46
Clasificación actualizada de los sistemas hidroecológicos.
En García et al. (2016) se clasificó y describió los diferentes microhábitats como
parte de un sistema determinado, en el cual se establecieron una serie de parámetros
que representaron el inicio del estudio habitológico, partiendo de una serie de
divisiones que tratan de explicar la conformación y distribución de los microhábitats
en los diferentes espacios húmedos. En esta oportunidad se plantea que los
microhábitats no son únicos de cada sistema y pueden estar presentes en varios, pero
con características y bajo condiciones diferentes, dando como resultado la separación
de los grupos y reordenarlos según las propiedades de cada uno.
El esquema clasificatorio (Fig. 10) muestra las propiedades establecidas en García
et al. (2016), pero incluye un nuevo subsistema, el Límnico-lentico de agua salobre,
que en su momento fue descrito como otro sistema, por sus características diferentes
al agua dulce. En este sentido se eliminaron los grupos y se reagruparon en sistemas,
denotando que los microhábitats están tan conectados entre sí, con propiedades
dependientes del medio ambiente, permitiendo su existencia en todos los ecosistemas.
Los microhábitats son los mismos en la mayoría de los ambientes acuáticos, bajo
condiciones diferentes, y habitados por una o varias especies, a excepción del sistema
Fitotelmata que presenta microhábitats muy específicos y que no se encuentran en los
diferentes cuerpos de aguas, de igual manera el sistema del manto residual con su
microhábitat Folia decidunt, es el único que está presente en todos los sistemas, pero
solo en forma superpuesta (García 2017).
Los microhábitats son identificados cuando los organismos han desarrollado bases
de supervivencias, demarcando sus nichos y distribuyéndose en uno o varios. Los
diferentes huéspedes que hacen vida en cualquier biotopo transforman los entornos
con base en sus necesidades, generando una diversidad de microhábitats; en este
sentido, el medio brinda el espacio físico con diversas características, a las que deben
adaptarse y comenzar un nuevo ciclo de vida o simplemente desplazarse a otro
microhábitat u otro ecosistema.
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 55. Nº 1, Enero- Junio 2021, Pp. 29-56
47
Figura 10. Clasificación de los microhábitats acuáticos. La flecha hacia
abajo indica la existencia de cada uno de los microhábitats y la contra flecha
indica la presencia de los mismos en otros sistemas.
DISCUSIÓN.
Los sistemas hidroecológicos evaluados comparten los mismos microhábitats; sin
embargo, las condiciones de cada microhábitats varían entre sistemas. El sistema
Límnico-lentico salobre evaluado, constituye una extensión de suelo inundado de 0,5
a 1 m de profundidad (Macsotay et al. 1995), cuyo hidroperíodo varia anualmente,
dando origen a una laguna temporal de duración intermedia (3 a 4 meses) o una
laguna temporal de larga duración (8 meses o más), según la intensidad de las lluvias,
quedando reducida a pequeñas charcas durante la época seca.
Clasificación de nuevos microhábitats en Venezuela.
Jiménez-Ramos et al.
48
En el caso del manglar evaluado (uno de los manglares más intervenidos de la
Península de Araya), la entrada de agua de mar se encuentra restringida por un
canal artificial, además de recibir descargas continuas de aguas residuales desde
las viviendas cercanas, originándose una mezcla de agua salobre, por lo que, las
especies de insectos registradas y otros macroinventebrados presentes, no se ven
afectadas por la época de sequía. A diferencia del sistema Límnico-léntico, en el
Supaqua del manglar, no se registraron algas Cianophytas.
Las características hídricas del sistema Límnico temporal, mantienen a las
poblaciones de insectos acuáticos (y de otros grupos) en un constante
reacondicionamiento, obligándolas a colonizar medios acuáticos cercanos, desde
donde recolonizan este humedal una vez las condiciones lo permitan, en este
sentido se plantea que los insectos presentes en la laguna “Cerro El Macho”, se
desplazan o provienen de medios húmedos Anpogeno presentes en las cercanías,
zona donde se encuentra una laguna de oxidación (sistema Antropogénico),
además de asentamientos humanos (García y Jiménez-Ramos 2020d, e).
Por su parte, los manglares, son el equivalente costero de los bosques
tropicales, siendo el refugio de una importante diversidad de especies,
principalmente aves y organismos que viven adheridos a sus raíces (Acosta et al.
2019). En este medio la materia orgánica, se produce a partir de la
descomposición de la hojarasca, que constituye una parte sustancial de la
productividad neta del manglar (entre 20 y 40%) conformada por hojas, flores,
frutos y espículas que eventualmente, caen al suelo, donde son fragmentados por
organismos residentes del Folia decidunt, como los artrópodos, mientras que la
acción de microorganismos, la influencia de los factores ambientales y
edafológicos (Palacios- Moreno et al. 1990), remineralizan la materia orgánica
(hojarasca), que se acumula en el Ramentum del manglar y aporta nutrientes hacia
otros ecosistemas, enriqueciendo las cadenas alimentarias del medio (Cintrón y
Scheaffer 1983).
Por lo tanto, la productividad del manto residual de la hojarasca, juega un papel
fundamental en el establecimiento de microorganismos e invertebrados, que a su
vez se traduce en las sostenibilidad y funcionamiento de los primeros eslabones
de la cadena trófica dentro de los diferentes sistemas. De acuerdo al ambiente en
el cual se encuentre el manglar, la descomposición de la hojarasca se hace más o
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 55. Nº 1, Enero- Junio 2021, Pp. 29-56
49
menos efectiva, por ejemplo en el medio hídrico, la velocidad de descomposición
aumenta, generando una mayor productividad (Acosta et al. 2019).
La acumulación de hojarasca constituye uno de los microhábitats más importantes
dentro de un sistema hidroecológico de agua dulce o salobre. El Folia decidunt a su
vez, es colonizado por diferentes organismos, entre ellos los insectos, que una vez
completado su ciclo biológico pasan a formar parte del detritus orgánico,
fortaleciendo la productividad orgánica dentro de los sistemas hidroecológicos
(García et al. 2016; García 2017; Dávila- Recinos et al. 2019).
Las diferencias en las características físicas y biológicas de cada sistema,
condicionan la presencia de las especies recolectadas, de esta forma entre las familias
de Coleoptera acuática que habitan ambos sistemas de agua salobre se encuentran:
Limnichidae, Heteroceridae, Hydrophilidae, Hydraenidae y Carabidae, las cuales
ocupan zonas con alto contenido de detritus orgánico (Caenum) del cual se alimentan,
contrario a las especies de Carabidae, que recorren este microhábitat en busca de
alimento, depredando a pequeños microorganismos que los habitan, esta familia ya ha
sido reportado para ambientes salinos (Huctchison 1931, Polhemus y Hendrikson
1974).
Las especies de Hydrophilidae e Hydraenidae, se han reportado en medios
acuáticos extremos, temporales o Anpogeno de la península de Araya (García y
Jiménez-Ramos 2020d, 2020e), sometidos a condiciones muy variadas, donde el pH
es relativamente ácido, mientras que las especies de Heteroceridae son registradas
comúnmente en el lodo de riberas y márgenes de lagunas temporales y riachuelos,
por lo que los reportes de ejemplares de esta familia en el interior de las
Cianobacterias (Hercircum), en aguas con cierto grado de salinidad, constituye una
novedad (García y Jiménez-Ramos 2020c), y ocupan el mismo microhábitat que la
familia Limnichidae (García y Jiménez-Ramos 2019).
Aun cuando las familias de coleópteros identificados se presentan en ambos
medios, esto no significa que exista una similitud en las especies que los integran,
ya que las especies de Ochthebius, Enochrus y Paracymus colectadas en el manglar
no comparten el mismo medio con las especies de Ochthebius, Enochrus y
Paracymus registradas en la laguna temporal, aunque presenten los mismos
microhábitats. Los ejemplares de Enochrus, Paracymus y Ochthebius fueron
Clasificación de nuevos microhábitats en Venezuela.
Jiménez-Ramos et al.
50
encontrados en el suelo cenagoso (Caenum y Ramentum), de color negro a gris
obscuro producto de la descomposición orgánica o inmersa en el Hercircum de la
laguna Cerro El Macho, en conjunto con especies omnívoras de los géneros géneros
Haraia y Ercus. En el manglar, los representantes de tres primeros géneros
(Enochrus, Paracymus y Ochthebius) aprovechan la acumulación de material
orgánico presente en el Folia decidunt, enterrado en el Ramentum, disperso en el
Hercircum y flotando entre el Spaqua y Supaqua, donde coexisten con Sigara sp.,
hemíptero fitófago y Mesovellia sp., Notonecta sp. y la especie de Vellidae,
hemípteros depredadores, que probablemente se alimenten de ellos.
Desde el punto de vista biológico y habitológico, el número de nuevos taxones
encontrados tiene gran relevancia, considerando las condiciones de aridez y salinidad
a las que están sometidas. Pallarés et al. (2017) planteó que la adaptación a la aridez
ha ayudado a los insectos acuáticos a colonizar ambientes de salinidad extrema,
logrando ocupar diferentes hábitats terrestres y acuáticos, desarrollando mecanismos
que les permiten tolerar las condiciones de ambientes tan exigentes como los
desiertos, las altas montañas o los medios con salinidades muy altas.
En cuerpos de agua dulce, los insectos están diseñados para capturar sales de
manera activa, por lo que su adaptación al estrés salino supone un caso tan curioso
como extremo, ya que, para colonizar medios salobres o salinos, han debido
modificar sus mecanismos de retención de sales a mecanismos que les permitan
deshacerse de ellas, así mismo los insectos presentes en medios salinos (temporal o
permanentes), están expuestos a condiciones de desecación producto de sequías
periódicas, durante las cuales se ven forzados a desplazarse a lugares húmedos, lo
que conlleva a un importante estrés hídrico que puede causar daños celulares o
incluso la muerte (Pallarés et al. 2017; Velasco et al. 2018; Villastrigo et al. 2020).
La salinidad y desecación tienen efectos similares a nivel fisiológico, provocan
deshidratación y un aumento de la concentración de sales en los fluidos internos, por
lo tanto, los mecanismos para hacerles frente son parecidos, de este modo, la
resistencia a la desecación podría facilitar la tolerancia a la salinidad, y viceversa
(Pallarés et al. 2017; Velasco et al. 2018; Villastrigo et al. 2020).
El origen evolutivo de estos mecanismos en escarabajos acuáticos se desconoce,
aunque se ha sugerido que podrían provenir de adaptaciones para resistir la
desecación desarrolladas por sus ancestros terrestres. En el caso del género
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 55. Nº 1, Enero- Junio 2021, Pp. 29-56
51
Enochrus, las especies más tolerantes a la salinidad también tienen una alta
resistencia a la desecación, encontrando que la mayoría de las especies de agua
dulce son también muy resistentes a la desecación y algunas son capaces de
tolerar salinidades muy superiores a las de los medios dulces que comúnmente
habitan (Pallarés et al. 2017), de esta manera, estos insectos han ocupado hábitats
con distinto grado de salinidad, generándose una diversificación de las especies.
Las características biogeográficas de la Península de Araya, dificultan el
desplazamiento de estas especies a otras regiones cercanas, aun cuando estas
presenten mecanismos que le permitan soportar la desecación y el estrés hídrico.
En este sentido, se sugiere que los nuevos taxones descritos, son endémicos de la
Península de Araya, lo que supondría la determinación de un área de endemismo,
fundamentada en el aislamiento provocado por la geología del terreno,
considerando que la Península se encuentra rodeada por el mar Caribe (norte y
oeste) y el Golfo de Cariaco (sur), y con contacto vía terrestre (este) solo con la
Península de Paria; sin embargo, el clima, la sequía prolongada y la ausencia de
ambientes acuáticos de agua dulce o salobre limitan su distribución,
particularmente a la zona occidental.
Polunin (1960) afirma que un área endémica es el área de una especie u otro
taxón, cuya distribución, se limita a cierta región natural o hábitat único por
causas históricas y/o ecológicas, representando un área de distribución reducida
(Noguera-Urbano 2017; Anderson 1994; Peterson y Watson 1998), tal y como
ocurre con las especies Haraia cerromachensis, H. pallida, Ochthebius
(Ochthebius) riberai, Enochrus (Methydrus) belloi,
E. (M.) peninsularis, E. (M.)
pusilli, Paracymus balkei, P. ramosae, P. mercedesae y Ercus bitipus, especies
descritas solo en “Cerro El Macho” y Ochthebius (Ochthebius) leonesae,
E. (M.)
arayeris, E. (M.) longus, E. (M.) manglaris, P. acostae, P. marinus y P. solarys,
especies colectadas solo en el manglar La Reguera, sin que se conozca su
presencia en otras regiones de la Península.
El endemismo toma un valor ecológico e histórico, si se considera que define
zonas geográficas que incluyen taxones integrados espacio-temporalmente
(Nelson y Platnick 1981; Stattersfield et al. 1998; Morrone 2009). La importancia
del endemismo radica en los atributos biológicos e historia evolutiva que
representan los taxones endémicos y sus patrones biogeográficos (Noguera-
Urbano 2017). En este sentido Cracraft (1985), relaciona al endemismo con el
Clasificación de nuevos microhábitats en Venezuela.
Jiménez-Ramos et al.
52
área geográfica que se tome para la comparación, así que un área endémica podía
ser un concepto equivalente al área de distribución.
Noguera-Urbano (2017) plantea que la definición de área endémica, centro de
endemismo y área de endemismo, toma en cuenta que las áreas de distribución de
los organismos proveen información sobre la relación compleja entre los
ambientes físicos y los atributos biológicos de los organismos, sin embargo,
emplean criterios diferentes, las áreas endémicas y los centros de endemismo, se
basan en la restricción a un área de tamaño y límites arbitrarios, mientras que las
áreas de endemismo se basan en la superposición de las áreas de distribución
geográfica.
Aunque la mayoría de estas consideraciones sobre el endemismo están
aplicadas a grupos de animales superiores, es posible encontrar que los mismos
factores que han llevado a establecer endemismo entre especies de vertebrados no
se limiten, por lo que las especies de invertebrados puedan ser afectados por estos
factores y representar cambios zoogeográficos en su distribución sobre un área
espacial determinada, donde la climatología y habitalogía juega un inmenso papel
biogeográfico.
El bosque de manglar La Reguera y la Laguna de Cerro El Macho, son zonas
complejas, variables y únicas, que, aunque la distancia entre ellas es poca,
difieren en cuanto a las especies, aunque sí, comparten los mismos géneros de
Hydrophilidae, Hydraenidae y Corixidae. Lo antes señalado induce a señalar que
existe un tipo de endemismo local, relacionado más con la habitología que con
los procesos de distribución espacial.
CONCLUSIÓN
La Península de Araya, constituye una de las regiones más áridas de Venezuela,
donde los bajos niveles de pluviosidad han restringido a las especies a
microhábitats cambiantes en sistemas hidroecológicos temporales,
antropogénicos o salobres, donde las altas temperaturas y las concentraciones de
sal condicionan el desarrollo y distribución habitológica de las mismas, dando
como resultado una adaptación al medio, que involucran nichos insustituibles, que
puede interpretarse como lugares únicos o endémicos y que contribuyen a la
diversificación de las especies.
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 55. Nº 1, Enero- Junio 2021, Pp. 29-56
53
AGRADECIMIENTOS.
A Noris Margarita Ramos y Lederle Hernández, por su colaboración y apoyo
logístico para realizar este estudio.
LITERATURA CITADA
A
COSTA
,
V.,
G.
LA
M
ANNA
,
R.
V
ELÁSQUEZ
,
J.
I
MERY
,
A.
S
ANTANA
y
C.
Y
ANIS
.
2019.
Descomposición de la hojarasca del mangle rojo (Rhizophora mangle)
en un sector del Caribe Venezolano. Ebook Manglares de América. Link de libro
completo http:// manglaresdeamerica.com/index.php/ec/article/view/64/118.
ANDERSON, S. 1994. Area and Endemism. The Quarterly Review of Biology. 69:
451- 471.
B
ELLO
-P
ULIDO
,
J.,
V.
F
RANCO
-S
ALAZAR
y
A.
V
ÁSQUEZ
-S
UÁREZ
. 2020.
Florística de
tres afloramientos geológicos y sus adyacencias en el extremo
occidental de la Península de Araya, Venezuela. Saber 32 81-95.
C
ASTELLANOS
,
P.,
R.
V
ARELA
y
F.
M
ULLER
-K
ARGER
. 2002. Descripción de las
áreas de surgencia al sur del Mar Caribe examinadas con el sensor infrarrojo
AVHRR. Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales. 154: 55-76
CEREGHINO, R., J. BIGGS, B. OERTLI
y
S. DECLERK. 2008. The ecology of
Eropean ponds: defining the characteristics of a neglected freshwater habitat.
Hydrobiología. 597: 1-6.
C
ITRON
,
G.
y
Y.
S
CHAEFFER
-N
OVELLI
. 1983. Introducción a la ecología
del manglar.
UNESCO-ROSTLAC, Montevideo.
C
OLLINSON
,
N.,
J.
B
IGGS
,
A.
C
ORFIELD
,
M.
H
ODSON
,
D.
W
ALKER
,
M.
W
HITFIELD
y
P. WILLIAMS. 1995. Temporaty and permanent pons: an assessment of
the effects of drying out on the conservation value of aquatic macroinvertebrate
communities. Biological Conservation. 74: 125-133.
CRACRAFT, J. 1985. Historical biogeography and patterns of differentiation within
the South American avifauna: areas of endemism. Ornithological Monographs. 36:
49-84.
CUMANA, L. (1999). Caracterización de las formaciones vegetales de la
Península de Araya, estado Sucre, Venezuela. Saber. 11(1): 7-16.
Clasificación de nuevos microhábitats en Venezuela.
Jiménez-Ramos et al.
54
DÁVILA-RECINOS, G., J. R. ORTÍZ-ALDANA y F. REYES-MORALES. 2019. Efecto
del microhábitat sobre la abundancia y riqueza específica de los macroinvertebrados
bentónicos en dos ríos tropicales de montaña, Guatemala. Ciencia, Tecnología y
Salud 6 (1).
GARCÍA, M. (2017). La Habitalogía. Editorial Académica Española. 130 pp.
G
ARCÍA
,
M.,
A.
V
ERA
,
C.
J.
B
ENETTI
y
L.
B
LANCO
-B
ELMONTE
.
(2016).
Identi
ficación y clasificación de los microhábitats de agua dulce. Acta Zoológica
Mexicana. 32: 12-31.
G
ARCÍA
,
M.
y
E.
J
IMÉNEZ
-R
AMOS
. 2021. Dos nuevas especies de Ochthebius del
Ca
ribe, costa peninsular de Araya, Venezuela (Coleoptera: Hydraenidae:
Ochthebiinae).
Novitates Caribaea. 17: 45–58.
G
ARCÍA
,
M.
y
E.
J
IMÉNEZ
-
RAMOS
. 2020a. Nuevas especies de Paracymus
Thomson
(Coleóptera: Hydrophilidae: Hydrophilinae: Laccobiini) de la Península de
Araya, no
roriente de Venezuela. Folia Entomológica Mexicana (n. s.). 6(3): 103-
127.
G
ARCÍA
,
M.
y
E. J
IMÉNEZ
-R
AMOS
. 2020b. Nuevas especies de Enochrus
Thomson (Coleóptera: Hydrophilidae: Enochrinae) para la Península de Araya,
nororiente de Venezuela. Folia Entomológica Mexicana (n. s.). 6(3): 128-147
G
ARCÍA
,
M.
y
E. J
IMÉNEZ
-R
AMOS
. 2020c. Nueva tribu, nuevo género y nuevas
especies de Heteroceridae (Coleoptera) de la Península de Araya, noreste de
Venezuela. Revista Chilena de Entomología. 46(3): 459-472.
G
ARCÍA
,
M.
y
E. J
IMÉNEZ
-R
AMOS
.
2020d. Berosus elsae, nueva especie de
coleóptero acuático (Hydrophilidae: Hydrophilinae: Berosini) de un microhábitat
anpogeno en la Península de Araya, Venezuela. Novitates Caribaea. 16: 98-109.
G
ARCÍA
,
M.
y
E. J
IMÉNEZ
-R
AMOS
. 2020e. Registro de insectos acuáticos
(Artropoda: Insecta) en dos hábitats anpogeno de Venezuela. Revista Chilena de
Entomología. 46(4): 725-734.
G
ARCÍA
,
M.
y
E. J
IMÉNEZ
-R
AMOS
.
2019. Ercus bitipus nuevo género y especie
de Cephalobyrrhinae (Coleoptera: Limnichidae) de la península de Araya, nororiente
de Venezuela. Bol. Centro Invest. Biol. 53(3): 219-235
GÓMEZ, A. 2007. Producción primaria al sureste de la isla de Margarita, Venezuela.
Boletín Instituto Oceanográfico de Venezuela. 46 (2): 97-105.
Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 55. Nº 1, Enero- Junio 2021, Pp. 29-56
55
GÓMEZ-RODRÍGUEZ, C., C. DÍAZ-PANIAGUA y J. BUSTAMANTE. 2011.
Cartografía de lagunas temporales del Parque Nacional Doñana. Agencia Andaluza
del Agua, Consejería Medio Ambiente, Junta de Andalucía, Sevilla, España. 54 pp.
HUTCHINSON, G. E. 1931. On the occurrence of Trichocorixa Kirkaldy
(Corixidae, Hemiptera, Heteroptera) in salt water and its zoo-geo-graphical
significance. The American Naturalist. 65(701): 573-574.
JIMÉNEZ, E., V. ACOSTA
y
R. VELÁSQUEZ. 2017. Aspectos florísticos,
fenológicos y etnobotánicos en el sector suroccidental de la Península de Araya,
Venezuela. Acta Botánica Venezuélica. 40 (2): 211-237
K
ING
,
J.
G.,
J.
R.
S
TARR
y
P.
K.
L
AGO
.
(2011). Molecular data resolves
relationships
within Heteroceridae (Coleoptera: Dryopoidea). Systematic
Entomology. 36: 435-445.
LLAMOZAS, S., R. DUNO DE STEFANO, W. MEIER, R. RIINA, F. STAUFFER, G.
AYMARD, O. HUBER
y
R. ORTIZ. 2003. Flora rojo de la flora venezolana. Provita,
Fundación Polar, Fundación Instituto Botánico de Venezuela Dr. Tobías Lasser,
Conservación Internacional. Caracas, Venezuela.
L
ÓPEZ
-M
ONROY
,
F.
y
L.
T
RÓCCOLI
-G
HINAGLIA
. 2014. Aproximación sobre la
climatología de la Isla de Margarita y su importancia en los procesos oceánicos.
Saber. 26(4): 465–471.
MACSOTAY, O., Y. PERAZA
y
M. WEHRMANN. 1995. Grupo Cubagua: Ciclo
molásico marino (III) de edad Mioceno tardío-Plioceno temprano de Venezuela
nororiental. Boletín. Geología del Ministerio de Energía y Minas, Caracas,
publicación especial. 10: 164-176.
MORRONE, J. J. 2009. Evolutionary biogeography: an integrative e approach with
case studies. Columbia University Press, New York, 304 pp.
NELSON, G.
y
N. PLATNICK. (1981). Systematics and biogeography: cladistics
and vicariance. Columbia University Press, New York, 567 pp.
NOGUERA-URBANO, E. A. 2017. El endemismo: diferenciación del término,
métodos y aplicaciones. Acta Zoológica Mexicana. 33(1): 89-197.
P
ALACIOS
-M
ORENO
,
M.
A.,
E.
L.
V
ARGAS
y
M.
L.
D
E
L
A
P
AVA
. 1990.
Determinación
del aporte de materia orgánica del Manglar en la zona de Boca
grande. Boletín Científico CCCP Tumaco-Nariño. 1: 55-72.
Clasificación de nuevos microhábitats en Venezuela.
Jiménez-Ramos et al.
56
PALLARÉS, S., P. ARRIBAS, D. T. BILTON, A. MILLÁN, J. VELASCO y I. RIBERA.
(2017) The chicken or the egg. Adaptation to desiccation and salinity tolerance in a
lineage of water beetles. Molecular Ecology. 26: 5614-5628.
PETERSON, A. T. y D. M. WATSON. 1998. Problems with areal definitions of
endemism: the effects of spatial scaling. Diversity and Distributions. 4:189-194.
POLHEMUS, J. T. y J. R. HENDRIKSON. 1974. The occurrence of Trichocorixa
reticulata in the Gulf of California (Hemiptera: Corixidae). Pan-Pacific Entomologist.
50 (1): 52
POLUNIN, N. 1960. Introduction to plant geography and some related sciences.
McGraw-Hill Book Co., New York. 659 pp.
S
EMLITSCH
,
D.
y
J.
B
ODIE
. 1998. Are small, isolated wetlands expandable?.
Conservation Biology. 12: 1129-1133
S
TATTERSFIELD
,
A.
J.,
M.
L.
C
ROSBY
,
A.
J.
L
ONG
Y
D.
C.
WEGE
. 1998.
Endemic bird
areas of the world: priorities for biodiversity conservation. Bird Life
International, Cambridge, 815 pp.
VELASCO, J., C. GUTÍERREZ-CANOVAS, M. BOTELLA-CRUZ, P. SÁNCHEZ-
FERNÁNDEZ, P. ARRIBAS, J. CARBONELL
y
S. MILLAN PALLARES. 2018. Efectos de
los cambios de salinidad en organismos acuáticos en un contexto de estrés múltiple.
Transacciones filosóficas de la Royal Society B: Ciencias Biológicas. 374: 17-64.
VILLASTRIGO, A., P. ARRIBAS
y
I. RIBERA. 2020. La especialización del hábitat
irreversible no limita la diversificación en los escarabajos de aguas hipersalinas.
Ecología Molecular. 29: 3637-3648.
