585
Rev. Fac. Agron. (LUZ). 2021, 38(3): 585-607. Julio-Septiembre.
DOI: https://doi.org/10.47280/RevFacAgron(LUZ).v38.n3.07 ISSN 2477-9407
Esta publicación cientíca en formato digital es continuación de la Revista Impresa: Depósito legal pp 196802ZU42, ISSN 0378-7818.
Recibido el 21-09-2020 . Aceptado el 09-11-2020
*
Autor de correspondencia Correo electrónico
:
: samaniego.blancka@uabc.edu.mx
Complejos virales en la interacción Allium cepa L.-
Frankliniella occidentalis P., por DAS-ELISA en
Baja California, México
Viral complexes in the Allium cepa L.- Frankliniella
occidentalis P. interaction by DAS-ELISA in Baja
California, Mexico
Complexos virais na interação Allium cepa L.-
Frankliniella occidentalis P. por DAS-ELISA em Baja
California, México
Raúl Enrique Valle-Gough
1
, Blancka Yesenia Samaniego-
Gámez
1*
, Lourdes Cervantes-Díaz
1
, Samuel Uriel Samaniego-
Gámez
1
, René Garruña-Hernández
2
, Fidel Núñez-Ramírez
1
,
Esaú Ruiz-Sánchez
2
y Ariana Isabel Torres-Bojórquez
1
1
Instituto de Ciencias Agrícolas. Universidad Autónoma de Baja California. Carr. Blvd.
Delta s/n Ejido Nuevo León, Valle de Mexicali, Baja California C.P. 21705. Correo
electrónico: (RV) raul.valle@uabc.edu.mx. ; (BS) samaniego.blancka@uabc.edu.mx,
; (LC) lourdescervantes@uabc.edu.mx, ; (SS) samaniegos@uabc.edu.mx, ; (FN) del.
nunez@uabc.edu.mx, ; (AT) torres.ariana@uabc.edu.mx, .
2
Instituto Tecnológico
de Conkal, Conkal, Yucatán, México. C.P. 97345. Correo electrónico: (RG) renegh10@
hotmail.com, ; (ER) esau_ruiz@hotmail.com. .
Resumen
La cebolla (Allium cepa L.) es de las principales especies hortícolas producidas
en Baja California, México. En este cultivo se han observado síntomas presuntivos
de virus que pueden provocar pérdidas en rendimiento y calidad. El objetivo de
esta investigación fue detectar virus asociados a cebolla cultivada en zonas de
alta producción de Baja California. Se colectaron muestras de material vegetal
(síntomáticos y asintomáticos) y de insectos trips en parcelas comerciales. Se
utilizaron antisueros comerciales para detectar Iris yellow spot virus (IYSV),
Tomato spot wild virus (TSWV), Leek yellow spot virus (LYSV), Onion yellow spot
virus (OYDV) y Garlic common latent virus (GarCLV). Siete especies de plantas
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indicadoras fueron inoculadas mecánicamente con savia de cebollas (sintomáticas
y asintomáticas). Los resultados mostraron presencia de IYSV, TSWV, OYDV,
LYSV y GarCLV en las cebollas sintomáticas. De las muestras vegetales, el 77 %
mostraron incidencia en forma de complejos virales y en 23 % sólo fue detectada
la presencia de LYSV. Trips identicados como Frankliniella occidentalis P.
portaban IYSV, TSWV, LYSV, OYDV y GarCLV en forma de complejos, en La
Trinidad y San Quintín. En las plantas indicadoras no se observaron síntomas
de virosis. Es evidente que F. occidentalis P. es responsable de transmitir los
virus analizados en este estudio en cebolla cultivada. No existen reportes previos
sobre detección de Orthotospovirus, Potyvirus y Carlavirus en cebolla en Baja
California.
Palabras clave: Orthotospovirus, IYSV, LYSV, Trips, TSWV.
Abstract
The onion (Allium cepa L.) is one of the main horticultural crops produced
in Baja California, Mexico. In this crop, it has been observed presumptive
viral symptoms, which are able to cause losses in yield and quality. Therefore,
the objective of this study was to detect the associated virus in onion in high
producing culture zones in Baja California. Plant material samples (symptomatic
and asymptomatic) and trips insects were collected from commercial farming
or areas. Commercial anti-serum were used for the detection of Iris yellow spot
virus (IYSV), Tomato spot wilt virus (TSWV), Leek yellow spot virus (LYSV),
Onion yellow dwarf virus (OYDV) and Garlic common latent virus (GarCLV).
Seven indicator plants species were mechanically inoculated with onion sap
(symptomatic and asymptomatic). The results showed the presence of IYSV,
TSWV, OYDV and GarCLV in symptomatic onion plants. The plant samples
showed a 77 % of incidence in the form of viral complexes and in a 23 % only the
presence of LYSV was detected. The trips identied as Frankiniella occidentalis
P. harbored IYSV, TSWV, LYSV, OYDV and GarCLV in the form of complexes
in La Trinidad and San Quintin. The indicator plants did not show sympotoms
of virosis. It is evident that F. occidentalis P. is responsible for the transmision
of the analyzed viruses in this study in cultured onions. There are not previous
reports for the detection of Orthotospovirus, Potyvirus and Carlavirus in Baja
California onions.
Keywords: Orthotospovirus, IYSV, LYSV, Trips, TSWV.
Resumo
A cebola (Allium cepa L.) é uma das principais espécies hortícolas produzidas
na Baja California, México. Nessa cultura, foram observados sintomas presuntivos
de vírus, que podem causar perdas de rendimento e qualidade. O objetivo desta
pesquisa foi detectar vírus associados a cebolas cultivadas em áreas de alta produção
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da Baja California. Amostras de material vegetal (sintomático e assintomático) e
insetos tripes foram coletadas em parcelas comerciais. Os anti-soros comerciais
foram usados para detectar Iris yellow spot virus (IYSV), Tomato spot wild virus
(TSWV), Leek yellow spot virus (LYSV), Onion yellow spot virus (OYDV) e Garlic
common latent virus (GarCLV). Sete espécies de plantas indicadoras foram
inoculadas mecanicamente com seiva de cebola (sintomáticas e assintomáticas).
Os resultados mostraram a presença de IYSV, TSWV, OYDV, LYSV e GarCLV
nas cebolas sintomáticas. Das amostras de plantas, 77 % apresentaram incidência
na forma de complexos virais e em 23 % apenas a presença de LYSV foi detectada.
Thrips identicados como Frankliniella occidentalis P. carregavam IYSV, TSWV,
LYSV, OYDV e GarCLV como complexos, em La Trinidad e San Quintín. Nas
plantas indicadoras não foram observados sintomas de virose. É evidente que
F. occidentalis
P. é o responsável pela transmissão dos vírus analisados neste
estudo em cebola cultivada. Não há relatórios anteriores sobre a detecção de
Orthotospovirus, Potyvirus e Carlavirus em cebola na Baja California.
Palavras chave: Orthotospovirus, IYSV, LYSV, Trips, TSWV.
Introducción
Las enfermedades virales ocasionan
pérdidas económicas en la producción
de diferentes cultivos en México
(Pérez et al., 2010; Samaniego et
al., 2017). En especies del género
Allium los virus pueden ocasionar
distintas enfermedades (Pérez et al.,
2010). La cebolla (Allium cepa L.) es
un cultivo importante para México
debido a su demanda alimenticia,
generación de empleos y divisas.
Durante 2019 en Baja California
(BC) se sembraron 6.300 ha de
cebolla, con un rendimiento total de
más de 118.599 t (SIAP, 2020). Sin
embargo, a pesar de su importancia,
en BC no existe información sobre la
detección e impacto de agentes virales
en el desarrollo y rendimiento de
las variedades cultivadas. Desde el
2011 se han venido observando, en
plantaciones de distintas variedades
de cebolla en BC, síntomas típicos
Introduction
The viral diseases produce
economic losses in the production of
different crops in Mexico (Pérez et
al., 2010; Samaniego et al., 2017). In
species of the genus Allium, viruses
can cause several diseases (Pérez et
al., 2010). The onion (Allium cepa L.)
is an important crop for Mexico, due
to its food demand, generation of jobs
and foreign exchange. During 2019
in Baja California (BC) 6,300 ha of
onion were sown, with a total yield
of more than 118,599 t (SIAP, 2020).
However, despite its importance, in
BC there is no information about
the detection and impact of viral
agents on the development and yield
of cultivated varieties. Since 2011,
typical symptoms associated to viruses
as, dwarsm, yellow bands and yellow
spots on leaves, have been observed
in plantations of different varieties of
onion in BC, which are related to the
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asociados a virus como enanismos,
bandeados amarillos y manchas
amarillas en hojas, los cuales se
relacionan con la reducción del
calibre del bulbo. Asimismo, se
observó la presencia de trips (F.
occidentalis P.) e insectos vectores de
orthotospovirus en diferentes cultivos
de importancia económica mundial
(Mound, 2005). Esta sintomatología
es similar a la ocasionada por el
virus de la mancha amarilla del iris
(IYSV; familia: Tospoviridae, género:
Orthotospovirus), que ha causado
pérdidas económicas considerables en
cebolla en América y Europa (Bag y
Pappu, 2009; Bag et al., 2014). Por la
importancia alimenticia y económica
que representa el cultivo de cebolla,
se requiere identicar a los patógenos
asociados a enfermedades y generar
información para realizar acciones
tosanitarias pertinentes. Al respecto,
algunas técnicas como DAS-ELISA
han sido exitosas para la detección
de agentes causales de enfermedades
virales (Hsu et al., 2010; Ávila-
Alistac et al., 2017). Por lo anterior,
el objetivo de esta investigación fue
detectar la presencia de los virus
que se encuentran tanto en plantas
de cebolla, como en los insectos trips
asociados al cultivo.
Materiales y métodos
Toma de muestras
El estudio se realizó en tres zonas
productoras de cebolla del estado de
BC, en su temporada de producción,
siendo de diciembre de 2015 a febrero
de 2016 en el Valle de Mexicali, y de
enero a mayo de 2016 en La Trinidad
reduction of the size of the bulb. Also,
the presence of thrips (F. occidentalis
P.) and orthotopovirus vector insects
was observed in different crops of
world economic importance (Mound,
2005). This symptomatology is similar
to the one caused by the Iris yellow
spot virus (IYSV; family: Tospoviridae,
genus: Ortotelospovirus), which has
produced considerable economic
losses in onion in America and Europe
(Bag and Pappu, 2009; Bag et al.,
2014). Due to the alimentary and
economic importance that onion crop
represents, is necessary to identify
the pathogens associated to diseases
and generate information to realize
relevant phytosanitary actions.
Regarding to the mentioned before,
some techniques such as DAS-ELISA
have been successful for the detection
of causative agents of viral diseases
(Hsu et al., 2010; Ávila-Alistac et al.,
2017). The objective of this research
was to detect the presence of viruses
that are found both in onion plants
and in the trips insects associated
with the crop.
Materials and methods
Sampling
The study was carried out in
three onion producing areas of BC
State, on onion production season,
being December 2015 to February
2016 in the Mexicali Valley, and from
January to May 2016 in Trinidad
and San Quintín. From 102 onion
production units at the state level, 22
units were randomly sampled. Leaves
tissue and onion pseudostem with
viral symptoms (yellowing, mottling,
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y San Quintín. De 102 unidades de
producción de cebolla a nivel estatal,
se muestrearon aleatoriamente 22
unidades. Se colectaron tejidos de hojas
y pseudotallo de cebolla con síntomas
virales (amarillamientos, moteados,
mosaicos, enanismos, y deformación
de hojas) y de plantas asintomáticas,
siguiendo la metodología de
Velásquez-Valle y Reveles-Hernández
(2011). En los mismos sitios donde
se colectaron las plantas de cebollas,
se colectaron insectos trips en estado
adulto con un hisopo y se colocaron en
frascos de cristal conteniendo etanol
al 70 %, hasta su procesamiento
en el Laboratorio de Fitopatología
del Instituto de Ciencias Agrícolas-
Universidad Autónoma de Baja
California (ICA-UABC).
Detección de virus por DAS-
ELISA
Se utilizaron anticuerpos
conjugados a fosfatasa alcalina
(Agdia®) para detectar las proteínas de
cubierta de IYSV, TSWV, LYSV, OYDV,
y GarCLV (Clark y Adams, 1977). Los
controles positivos y negativos fueron
adquiridos de la misma compañía.
La concentración relativa del virus
(absorbancia) se obtuvo mediante
lectura espectrofotométrica (Bioek
Microplatescaning ELx800) con
longitud de onda de 405 nm (A
405
).
Se realizó un esquema que incluyó
un duplicado para cada muestra,
siendo positiva cuando el valor de
absorbancia fue dos veces mayor a la
media del control negativo (De la Torre
et al., 2002; Cervantes y Samaniego,
2012). Para el análisis de los trips,
dos adultos fueron colocados por cada
tubo de 2,0 ml, se maceraron con 50
mosaic, dwarsm, and leaves
deformation) and asymptomatic
plants were collected, following the
methodology of Velásquez-Valle and
Reveles-Hernández (2011). At the
same places where the plants of onion
were recollected, thrip insects were
collected in adult stage with a swab
and placed in glass bottles containing
70% ethanol, until their processing
in the Phytopathology Laboratory of
the Institute of Agricultural Sciences-
Autonomous University of Baja
California (ICA-UABC).
Virus detection by DAS-ELISA
Alkaline phosphatase-conjugated
antibodies (Agdia®) were used to
detect the coat proteins of IYSV,
TSWV, LYSV, OYDV, and GarCLV
(Clark and Adams, 1977). The positive
and negative controls were acquired
by the same company. The relative
virus concentration (absorbance)
was obtained by spectrophotometric
reading (Bioek Microplatescaning
ELx800) with a wavelength of 405 nm
(A
405
). A diagram that included one
duplicate for each sample was done,
being positive when the absorbance
value was twice higher than the mean
of the negative control (De la Torre et
al., 2002; Cervantes and Samaniego,
2012. For the trips analysis, two
adults were placed for each 2.0
ml tube, macerated with 50 µL of
extraction buffer (0.3 g of egg albumin,
0.195 g of anhydrous sodium sulte,
3.0 g of polyvinylpyrrolidone, 0.03 g
of anhydrous sodium azide, 3 mL of
polyethylene sorbitan monolaurate,
1X PBSt wash buffer, pH = 7.4),
and absorbance was evaluated to
determine negative or positive samples
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µL de amortiguador de extracción
(0,3 g de albúmina de huevo, 0,195 g
de sulto de sodio anhidro, 3,0 g de
polivinilpirrolidona, 0,03 g de ázida de
sodio anhidro, 3 mL de monolaurato
de polietilenosorbitán, Amortiguador
de lavado PBSt 1X, pH=7,4), y se
evaluó la absorbancia para determinar
muestras negativas o positivas a los
virus estudiados (Srinivasan et al.,
2012; Bag et al., 2014).
Plantas indicadoras
Las pruebas de transmisión
se realizaron por duplicado, en el
invernadero de Fitopatología del
ICA-UABC, con semillas libres de
virus, donadas por el Dr. Daniel
Leobardo Ochoa Martínez (Colegio
de Posgraduados, Montecillo,
México). Las especies utilizadas
fueron: Nicotiana tabacum, N.
glutinosa, Datura stramonium,
D. metel, Solanum lycopersicum,
Physalis ixocarpa, Chenopodium
amaranticolor, Nicandra physaloides
y Cucurbita pepo. Las plantas fueron
inoculadas mecánicamente siguiendo
el protocolo descrito por De la Torre et
al. (2002), mantenidas en invernadero
de 25-30 °C y con tres repeticiones por
especie, por prueba. Se observaron
cada 24 horas durante 21 días después
de la inoculación mecánica.
Montaje e identicación de
trips
Los trips colectados (50 adultos por
sitio de muestreo) fueron montados
e identicados con base en sus
características morfológicas (Mound y
Nakahara, 1993; Johansen y Mojica-
Guzmán, 2009). El procesamiento se
realizó en el Laboratorio de Fitopatología
del ICA-UABC siguiendo el protocolo
for the viruses studied (Srinivasan et
al., 2012; Bag et al., 2014).
Indicator plants
The transmission tests were
made by duplicate, at the Plant
Pathology greenhouse of ICA-UABC,
with seeds free of virus, donated
by the Dr. Daniel Leobardo Ochoa
Martínez (Postgraduate College,
Montecillo, Mexico). The species
used were: Nicotiana tabacum, N.
glutinosa, Datura stramonium,
D. metel, Solanum lycopersicum,
Physalis ixocarpa, Chenopodium
amaranticolor, Nicandra physaloides
and Cucurbita pepo. The plants were
mechanically inoculated following
the protocol described by De la Torre
et al. (2002), and were maintained in
a greenhouse at 25-30 °C, and with
three repetitions per specie, per test.
They were observed every 24 hours
during 21 days after the mechanical
inoculation.
Assembly and identication of
thrips
The thrips collected (50 adults per
place of sampling) were assembled and
identied based on their morphological
characteristics (Mound and Nakahara,
1993; Johansen and Mojica-Guzmán,
2009). The processing was carried out
at the Phytopathology Laboratory of
ICA-UABC following the protocol of
Johansen and Mojica-Guzmán (2009).
Later, with entomological needles the
insects placed in a ventral position
on a drop of glycerol, with wings,
legs and antenna extended, were
observed under the optical microscope
for their identication according to
taxonomic keys (Lacasa and Llorens,
1996; Mound and Nakahara, 1993).
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de Johansen y Mojica-Guzmán (2009).
Posteriormente, con agujas entomológicas
los insectos colocados en posición ventral
sobre una gota de glicerol, con alas, patas
y antenas extendidas, y cubreobjetos,
fueron observados al microscopio óptico
para su identicación de acuerdo con
claves taxonómicas (Lacasa y Llorens,
1996; Mound y Nakahara, 1993). La
conrmación de resultados fue realizada
por el Dr. Roberto Miguel Johansen
Naime en el Instituto de Biología de la
Universidad Nacional Autónoma de
México (UNAM).
Resultados y discusión
La presencia de síntomas virales
en hojas se observó en los 22 sitios de
colección de muestras en las parcelas de
cebolla ubicadas en regiones agrícolas del
estado de BC (gura 1). Se obtuvieron en
total 44 muestras (dos por sitio), de las
cuales 22 fueron de plantas sintomáticas
y 22 fueron de plantas asintomáticas. El
55 % del total de muestras colectadas
fueron del Valle de la Trinidad, el 36
% del Valle de San Quintín y el 9 % del
Valle de Mexicali. Particularmente, en
los Valles de la Trinidad y San Quintín
se detectó la presencia de los cinco virus
analizados (IYSV, TSWV, LYSV, OYDV
y GarCLV), en diferentes proporciones,
tanto en plantas de cebollas sintomáticas
como en insectos trips (gura 1). En
contraste, ni en las muestras de plantas
asintomáticas, ni en los trips, se detectó
la presencia de los virus analizados en
este estudio. Sin embargo, en el Valle
de Mexicali solamente se detectó la
presencia de LYSV, IYSV y TSWV en
plantas de cebollas sintomáticas (gura
1).
The conrmation of the results was
realized by the. Dr. Roberto Miguel
Johansen Naime, at the Institute of
Biology of the National Autonomous
University of Mexico (UNAM).
Results and discussion
The presence of viral symptoms on
leaves was observed at the 22 places
of samples collection, in onion plots
located in agricultural regions of the
BC State (gure 1). A total of 44
samples were obtained (two per site),
of which 22 were from symptomatic
plants and 22 were from asymptomatic
plants. The 55 % of the total collected
samples were from The Trinidad
Valley, the 36 % from the San Quintín
Valley and the 9 % from the Mexicali
Valley. Particularly, in the Trinidad
and San Quintín valleys the presence
of ve viruses analyzed (IYSV, TSWV,
LYSV, OYDV and GarCLV) was
detected, in different proportions,
both in symptomatic onion plants
and in thrips insects (gure 1). In
contrast, neither in the samples of
asymptomatic plants, nor in the
thrips, was detected the presence of
the viruses analyzed in this study.
However, in the Mexicali Valley the
presence of LYSV, IYSV and TSWV
was only detected in symptomatic
onion plants (gure 1).
It has been pointed out that the
presence of viruses in onion and
garlic crops may vary, even in nearby
agricultural regions (Pérez et al.,
2010; Velásquez-Valle and Reveles-
Hernández, 2011; Ávila-Alistac et
al., 2017). This phenomenon can
occur due to diversity and frequency
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Figura 1. Presencia de virus topatógenos en cebollas y trips en Baja
California, México. A) Noroeste de México; B) Regiones agrícolas en
Baja California; C) Valle de Mexicali; D) Valle de la Trinidad; E) Valle
de San Quintín; IYSV: Virus de la mancha amarilla del iris; TSWV:
Virus de la marchitez manchada del tomate; LYSV: Virus del rayado
amarillo del puerro; OYDV: Virus del enanismo amarillo de la cebolla,
y GarCLV: Virus latente común del ajo.
Figure 1. Presence of phytopathogenic viruses in onions and thrips, in
Baja California, Mexico. A) Northwest of Mexico; B) Agricultural
regions in Baja California; C) Mexicali Valley; D) Trinidad Valley;
E) San Quintín Valley; IYSV: Iris yellow spot virus; TSWV: Tomato
spotted wilt virus; LYSV.
Se ha señalado que la presencia
de virus en cultivos de cebolla y ajo
puede variar, incluso entre regiones
agrícolas cercanas (Pérez et al.,
2010; Velásquez-Valle y Reveles-
Hernández, 2011; Ávila-Alistac et al.,
2017). Dicho fenómeno puede ocurrir
debido a la diversidad y frecuencia de
arvenses, presencia y uctuaciones en
las poblaciones de insectos vectores,
of weeds, presence and uctuations
in vector insect populations, and
genetic material used to propagate the
crop (Velásquez-Valle and Reveles-
Hernández, 2011; Ávila-Alistac et
al., 2017). In BC, the onion crop is
realized in monoculture in the regions
of Trinidad and San Quintín Valleys,
with open-air sowing and subsequent
transplantation; while in the Mexicali
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y material genético usado para
propagar el cultivo (Velásquez-Valle
y Reveles-Hernández, 2011; Ávila-
Alistac et al., 2017). En BC, el cultivo
de cebolla se realiza en monocultivo
en las regiones de los Valles de la
Trinidad y San Quintín con siembra
en almácigo a cielo abierto y posterior
transplante; mientras que en el Valle
de Mexicali su siembra se realiza de
manera directa. Es notorio que en el
Valle de Mexicali la incidencia viral
en plantas es menor, comparada con
las otras regiones agrícolas de BC,
aunado a ello, no se detectaron los
virus analizados en adultos de trips.
Posiblemente, el manejo del cultivo
implementado por los productores
en esa región agrícola, disminuye
los riesgos de reservorios virales que
pudieran infectar los cultivos. Aunado
a ello, la carga viral presente en trips
y detectable por DAS-ELISA pudo ser
insuciente, como lo reportado en otros
estudios (Ávila-Alistac et al., 2017). Los
síntomas observados en los cultivos
de cebolla fueron amarillamientos y
lesiones cloróticas en hojas (gura 2A),
en forma redonda o alargada (rombos
o husos) con centros verdes rodeadas
por halos necróticos, que en ocasiones
adquieren tonos blancos o amarillo
pálido, mosaicos, deformación de
hojas y bulbos con tamaños reducidos
(gura 2B, 2C y 2D). En las zonas
donde se observaron estos síntomas,
se presentaron reducciones en el
calibre del bulbo.
Para disminuir la sintomatología
en cebolla cultivada, los productores
implementan medidas de control,
como rotación de cultivos y eliminación
del material vegetal afectado. Estas
Valley its sowing is done directly. It is
notorious, that in the Mexicali Valley
the viral incidence in plants is lower,
compared to the other agricultural
regions of BC, in addition, the viruses
analyzed were not detected in adult
thrips. Possibly, the management
of the implemented crop by the
producers in that agricultural region
decreases the risks of viral reservoirs
that could infect crops. In addition to
this, the viral load present in thrips
and detectable by DAS-ELISA could
be insufcient, as reported in other
studies (Ávila-Alistac et al., 2017).
The symptoms observed in onion
crops were yellowing and chlorotic
lesions on leaves (gure 2A), round or
elongated (rhombus or spindles) with
green centers surrounded by necrotic
halos, which sometimes acquire white
or pale yellow, mosaic, deformation of
leaves and bulbs with reduced sizes
(gure 2B, 2C and 2D). In the areas
where these symptoms were observed,
there were reductions in the size of the
bulb.
To decrease symptomatology
in cultivated onion, the producers
apply control premises, such as crop
rotations and removal of affected
plant material. These practices
coincide with the management for the
control of IYSV implemented in other
regions of the world, where producers,
in addition to crop rotation, stablish
control programs for weeds and vector
insects (Bag et al., 2014; Ávila-Alistac
et al., 2017).
The results obtained in this study
indicate that the viral incidence occurs
in the form of co-infections in 77% of
the samples. This result suggests that
594
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prácticas coinciden con el manejo para
el control de IYSV implementado en
otras regiones del mundo, donde los
productores además de la rotación
del cultivo, establecen programas de
control de arvenses e insectos vectores
(Bag et al., 2014; Ávila-Alistac et al.,
2017).
Figura 2. Síntomas ocasionados por virus en el cultivo de cebolla.
Amarillamientos y lesiones cloróticas en hojas (A y B), en forma redonda
o alargada (como rombos o husos) con centros verdes rodeadas por halos
necróticos, tonos amarillo pálido, deformación de hojas y bulbos con
tamaños reducidos (C y D).
Figure 2. Symptoms caused by viruses in onion crops. Yellowing and
chlorotic lesions on leaves (A and B), round or elongated form (such as
rhombus or spindles) with green centers surrounded by necrotic halos,
pale yellow tones, deformation of leaves and bulbs with reduced sizes
(C and D).
Los resultados obtenidos en este
estudio indican que la incidencia viral
se presenta en forma de coinfecciones
en el 77 % de las muestras. Este
resultado sugiere que no es posible
asociar una sintomatología particular
a un agente viral especíco. Dicho
fenómeno coincide con lo reportado por
diversos autores, quienes detectaron
en A. cepa, complejos virales que
coexisten de manera natural,
originando los denominados “mosaicos
de cebolla” siendo distintas especies
de los géneros Orthotospovirus,
Potyvirus y Carlavirus las causantes
de esta infección (Loebenstein y
Lecoq, 2012; Velásquez-Valle et al.,
is not possible associate a particular
symptomatology to a specic viral
agent. This phenomenon coincide with
the reported by several authors, who
detected viral complexes in A. cepa,
that naturally co-exist, originating
the so-called “onion mosaics”, with
different species of the Orthotopovirus,
Potyvirus and Carlavirus genera
causative of this infection (Loebenstein
and Lecoq, 2012; Velásquez-Valle
et al., 2012). Also, is mentioned that
only one virus or one viral complex
can cause a similar symptomatology,
although, there are differences related
to the physiological state of the crop,
the virus-cultivar relationship and
the environmental temperature
(Pérez et al., 2010; Cervantes and
Samaniego, 2012). In this study, the
most frequent co-infections were:
IYSV- TSWV- LYSV-GarCLV (41
%), LYSV-TSWV (17 %) e IYSV-
LYSV-TSWV (11 %). The mentioned
before, proposes the possibility that
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2012). Además, se menciona que un
solo virus o un complejo viral pueden
ocasionar una sintomatología similar,
aun cuando existan diferencias
relacionadas con el estado siológico
del cultivo, la relación virus-cultivar y
la temperatura ambiental (Pérez et al.,
2010; Cervantes y Samaniego, 2012).
En este estudio, las coinfecciones más
frecuentes fueron IYSV- TSWV- LYSV-
GarCLV (41 %), LYSV-TSWV (17 %) e
IYSV-LYSV-TSWV (11 %). Lo anterior
plantea la posibilidad de que el manejo
del cultivo, los residuos de cosechas y
arvenses perennes aledañas puedan
promover la formación de complejos
virales que interactúan y se replican
en las plantas cultivadas. Asimismo,
la presencia de LYSV en coinfección y
de forma individual fue detectada en
el 95 % de las muestras sintomáticas,
lo cual sugiere que LYSV es la especie
más prevalente en las áreas de
producción de cebolla en BC. Diversos
estudios mencionan que los potyvirus
LYSV y OYDV, y varias especies del
género Allexivirus (GarV-A, B, C, D
y X), son los patógenos virales más
extendidos a nivel mundial en los
cultivos del género Allium (Pérez et
al., 2010).
Detección de Orthotospovirus
En las regiones productoras de
cebolla, se observaron síntomas que
coincidían con la sintomatología
asociada a IYSV (gura 1 y 2) y
reportada en estudios previos a
nivel mundial (Bag et al., 2014).
Particularmente, en el Valle de
Mexicali, las plantas con síntomas
fueron positivas a IYSV y TSWV
(cuadro 1). Torres et al. (2017),
detectaron previamente IYSV y TSWV
the management of the crop, harvest
residues, and neighboring perennial
weeds can promote the formation
of viral complexes that interact and
replicate in cultivated plants. Also, the
presence of LYSV in coinfection and
individual form was detected in 95%
of the asymptomatic samples, which
suggests LYSV as the most prevalent
specie in onion production areas of BC.
Different studies mention that LYSV
and OYDV potyvirus, and several
species of genus Allexivirus (GarV-A,
B, C, D y X), are the most widespread
viral pathogens worldwide in crops of
genus Allium (Pérez et al., 2010).
Detection of Orthotospovirus
In onion-producing regions,
symptoms that coincided with the
symptomatology associated with
IYSV were observed (gures 1
and 2) and reported in previous
studies worldwide (Bag et al., 2014).
Particularly, in the Mexicali Valley,
the plants with symptoms were
positive for IYSV and TSWV (table 1).
Torres et al. (2017), previously detected
IYSV and TSWV in habanero pepper
(Capsicum chinense Jacq.) in the
same agricultural region. Likewise,
in the samples obtained from the
tours carried out in the Trinidad
Valley, the presence of IYSV (25%)
and TSWV (58
%) was determined in
onion plants evaluated in that area
(table 2). Additionally, in the San
Quintín Valley IYSV was detected in
88% of plants with symptoms. The
above, with the reports of several
authors that detected IYSV on
onion-producing regions (Bag et al.,
2014; Velásquez-Valle and Reveles-
Hernández, 2011).
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en chile habanero (Capsicum chinense
Jacq.) en la misma región agrícola.
Asimismo, en las muestras obtenidas
de los recorridos realizados en el
Valle de la Trinidad, se determinó la
presencia de IYSV (25 %) y TSWV (58
%) en plantas de cebolla evaluadas en
esa zona (cuadro 2). Adicionalmente,
en el Valle de San Quintín se detectó
IYSV en el 88 % de plantas con
síntomas. Lo anterior, coincide con
los reportes de diversos autores
que detectaron IYSV en regiones
productoras de cebolla (Bag et al.,
2014; Velásquez-Valle y Reveles-
Hernández, 2011).
Cuadro 1. Detección de Orthotospovirus, Potyvirus y Carlavirus en
cebolla (A. cepa L.) cultivada en Valle de Mexicali, Baja
California, México, durante los meses de diciembre de 2015,
enero y febrero de 2016.
Table 1. Detection of Orthotospovirus, Potyvirus and Carlavirus in onion
(A. cepa L.) cultivated in Mexicali Valley, Baja California, Mexico
during the months of December 2015, January and February
2016.
Complejos virales Positivos Síntomas Variedad
IYSV-TSWV-LYSV 2/2
&
A-BTR; A-DH Cirrus, Cristal
OYDV 0/2 A-BTR; A-DH Cirrus, Cristal
GarCLV 0/2 A-BTR; A-DH Cirrus, Cristal
Es importante resaltar que, en
el Valle de San Quintín, todas las
muestras evaluadas con síntomas
fueron positivas a TSWV (cuadro 3), lo
cual coincide con Garzón et al. (2005),
It is important to stand out that,
in San Quintin Valley, all the samples
evaluated with symptoms were
positive for TSWV (table 3), which
coincide with Garzón et al. (2005),
who detected TSWV in plantations
of tomato in that agricultural region.
Similarly, TSWV was reported in
plants of onion in United States
and Mexico. Possibly, the sources
of inoculum in both regions are the
crops where TSWV is endemic, the
wide range of hosts present and
populations of vector insects (Mullis
et al., 2004; Velásquez-Valle et al.,
2012).
Detection of Potyvirus
In the Mexicali Valley, the
presence of LYSV was detected in all
the samples collected with symptoms,
the OYDV virus was not detected in
IYSV: Virus de la mancha amarilla del iris; TSWV: Virus de la marchitez manchada del tomate;
LYSV: Virus del rayado amarillo del puerro; OYDV: Virus del enanismo amarillo de la cebolla,
y GarCLV: Virus latente común del ajo; &: Muestras positivas / Muestras analizadas; A:
Amarillamientos; BTR: Bulbo de tamaño reducido; DH: Deformación de hojas.
IYSV: Iris yellow spot virus; TSWV: Tomato spotted wilt virus; LYSV: Leek yellow streak virus;
OYDV: Onion yellow dwarf virus, and GarCLV: Garlic Common latent virus; &: Positive samples
/ Analyzed samples; A: Yellowings; BTR: Bulb reduced in size; DH: Deformation of leaves.
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Cuadro 2. Detección de virus en cebolla (A. cepa L.) cultivada en el Valle
de la Trinidad, Baja California, durante los meses de enero-
mayo de 2016.
Table 2. Virus detection in onion (A. cepa L.) cultivated in Trinidad
Valley, Baja California, during the months of January-May
2016.
Virus Positivos Síntomas Variedad
IYSV-TSWV-LYSV-OYDV-GarCLV 1/12
&
A, DH Toluca
TSWV-LYSV-OYDV-GarCLV 1/12 A, DH Mont Blanc
IYSV-TSWV-LYSV-GarCLV 1/12 CH, MB Nube blanca
IYSV-TSWV-OYDV-GarCLV 1/12 MB Toluca
TSWV-LYSV 3/12 MB, CH
Nube Blanca, Sierra
Blanca, Sterling
LYSV 5/12 A, DH
Sierra Blanca, Sterling,
Toluca, Mont Blanc,
Orizaba
IYSV: Virus de la mancha amarilla del iris; TSWV: Virus de la marchitez manchada del
tomate; LYSV: Virus del rayado amarillo del puerro; OYDV: Virus del enanismo amarillo de la
cebolla, y GarCLV: Virus latente común del ajo;&: Muestras positivas / Muestras analizadas; A:
Amarillamientos; BTR: Bulbo de tamaño reducido; CH: Clorosis en hojas; MB: Mosaico en forma
de bandas; DH: Deformación de hoja.
IYSV: Iris yellow spot virus; TSWV: Tomato spotted wilt virus; LYSV: Leek yellow streak virus;
OYDV: Onion yellow dwarf virus, and GarCLV: Garlic common latent virus; &: Positive samples
/ Analyzed samples; A: Yellowings; BTR: Bulb reduced in size; CH: Chlorosis on leaves; MB:
Banded mosaic; DH: Leaf deformation.
quienes detectaron en plantaciones de
tomate en esa región agrícola a TSWV.
Similarmente, TSWV fue reportado en
plantas de cebolla en Estados Unidos,
y en México. Posiblemente, las fuentes
de inóculo en ambas regiones son los
cultivos donde TSWV es endémico, el
amplio rango de hospederos presentes
y poblaciones de insectos vectores
(Mullis et al., 2004; Velásquez-Valle et
al., 2012).
any of the samples analyzed from
that region (table 1). In contrast, in
the Trinidad Valley the presence of
LYSV (92 %) and OYDV (27 %) was
detected. It is important to emphasize
that in this region the viral incidence
was presented in co-infections in 58
% of the samples, and in contrast, in
42 % of the plants analyzed only the
presence of LYSV was detected (table
2). In the same way, in the San Quintín
Detección de Potyvirus
En el Valle de Mexicali, fue
detectada la presencia de LYSV en
todas las muestras colectadas con
síntomas, no detectándose el virus
Valley, LYSV was detected in all the
samples analyzed with symptoms.
Additionally, the 12.5 % of the plants
analyzed from this agricultural region
were positive for OYDV (table 3).
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Cuadro 3. Detección de complejos virales de Orthotospovirus, Potyvirus
y Carlavirus en cebolla (A. cepa L.) cultivada en Valle de San
Quintín, Baja California, México, durante los meses de enero-
mayo de 2016.
Table 3. Detection of Orthotospovirus, Potyvirus and Carlavirus viral
complexes in onion (A. cepa L.) cultivated in the San Quintin
Valley, Baja California, Mexico, during the months of January-
May 2016.
Complejos virales Positivos Síntomas Variedad
IYSV-TSWV-LYSV-OYDV-GarCLV 1/8
&
CH Toluca
IYSV-TSWV-LYSV-GarCLV 6/8
A, MB, CH-
BTR, CH-DH,
MB-DH
Sterling, Mont Blanc,
Papalote, Nube Blan-
ca, Sierra Blanca
TSWV-LYSV- GarCLV 1/8 MB Sierra Blanca
IYSV: Virus de la mancha amarilla del iris; TSWV: Virus de la marchitez manchada del tomate; LYSV: Virus
del rayado amarillo del puerro; OYDV: Virus del enanismo amarillo de la cebolla, y GarCLV: Virus latente
común del ajo; &: Muestras positivas / Muestras analizadas; A: Amarillamientos; BTR: Bulbo de tamaño
reducido; CH: Clorosis en hojas; MB: Mosaico en forma de bandas; DH: Deformación de hoja.
IYSV: Iris yellow spot virus; TSWV: Tomato spotted wilt virus; LYSV: Leek yellow streak virus; OYDV: Onion
yellow dwarf virus, and GarCLV: Garlic common latent virus; &: Positive samples / Analyzed samples; A:
Yellowings; BTR: Bulb reduced in size; CH: Chlorosis on leaves; MB: Banded mosaic; DH: Leaf deformation.
OYDV en ninguna de las muestras
analizadas de esa región (cuadro 1).
En contraste, en el Valle de la Trinidad
se detectó la presencia de LYSV (92
%) y OYDV (27 %). Es interesante
destacar que en dicha región la
incidencia viral se presentó en forma
de coinfecciones en el 58 % de las
muestras, y en contraste, en el 42 % de
las plantas analizadas se detectó sólo
la presencia de LYSV (cuadro 2). De
la misma manera, en el Valle de San
Quintín, se detectó a LYSV en todas
las muestras analizadas con síntomas.
Adicionalmente, fueron positivas a
OYDV el 12,5 % de plantas analizadas
procedentes de dicha región agrícola
(cuadro 3).
Los síntomas observados en BC,
fueron similares a los reportados en
The symptoms observed in BC,
were similar to those reported in other
regions of the world, where OYDV
was identied in onion. In these
plantations, the symptoms cause
decrease in the length, weight of the
plant, bulbs and in the number of
leaves (Dovas et al., 2001).
Detection of Carlavirus
Based on the results obtained,
none sample collected in the Mexicali
Valley was positive for GarCLV
(table 1). In contrast, in the Trinidad
Valley, it was detected in 33 % of
the analyzed samples (table 2). All
samples from the San Quintin Valley
were positive for GarCLV, making it
the region with the highest incidence
of this virus in the state of BC (table
3). Similarly, Velásquez-Valle et al.
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otras regiones del mundo donde se
identicó OYDV en cebolla. En estas
plantaciones, los síntomas ocasionan
disminución en la longitud, peso de
la planta y bulbos y en el número de
hojas (Dovas et al., 2001).
Detección de Carlavirus
Con base en los resultados obtenidos,
ninguna muestra colectada en el Valle
de Mexicali fue positiva a GarCLV
(cuadro 1). En contraste, en el Valle de
la Trinidad, se detectó en el 33 % de
muestras analizadas (cuadro 2). Todas
las muestras procedentes del Valle de
San Quintín fueron positivas a GarCLV,
por lo cual fue la región con mayor
incidencia de este virus en el estado de
BC (cuadro 3). Similarmente, Velásquez-
Valle et al. (2012) detectaron a GarCLV
en cebolla en el estado de Zacatecas,
México. Algunos autores mencionan
que GarCLV puede no inducir síntomas
perceptibles en las plantas, pero puede
interactuar con uno o dos potyvirus y
afectar el rendimiento del cultivo (Lot et
al., 1998).
Detección de virus en plantas
indicadoras
La inoculación mecánica de savia
de plantas de cebolla positivas a los
virus IYSV, TSWV, OYDV, LYSV y
GarCLV no indujo síntomas en ninguna
de las siete especies utilizadas como
plantas indicadoras en este estudio.
La expresión de síntomas virales en
plantas indicadoras está inuenciada
por el período de incubación, cultivar
utilizado, fenología y nivel de estrés en
las plantas al momento de la infección,
así como las condiciones climáticas
(Bag et al., 2012). Posiblemente el título
viral de las plantas utilizadas en este
estudio para la transmisión mecánica
(2012) detected GarCLV in onion in
the state of Zacatecas, México. Some
authors mention that GarCLV may
not induce noticeable symptoms in
plants, but may interact with one or
two potyviruses and affect crop yield
(Lot et al., 1998).
Virus detection in indicator
plants
Mechanical inoculation of sap
from onion plants positive for IYSV,
TSWV, OYDV, LYSV and GarCLV
did not induce symptoms in any of
the seven species used as indicator
plants in this study. The expression
of viral symptoms in indicator plants
is inuenced by incubation period,
cultivar used, phenology and stress
level in plants at the time of infection,
as well as climatic conditions (Bag
et al., 2012). Possibly, the viral title
of the plants used in this study for
the mechanical transmission was
insufcient to cause the development
of symptoms. In this sense, IYSV
was reported to have a mechanical
transmission rate of 30 %, and caused
some symptoms on indicator plants,
except on Nicotiana benthamiana
and Eustoma russellianum (Bag and
Pappu, 2009; Bag et al., 2014; Bag
et al., 2015). In the same way, the
incubation period of the infection
caused by IYSV and the expression
of symptoms could be up to 30 days
or more (Hsu et al., 2010). Also,
Ornelas-Ocampo et al. (2018),
found a genetic diversity in IYSV
isolations, which cause symptoms in
N. benthamiana
but with different
severity, due to the differences in
environmental conditions. In addition,
De la Torre et al. (2002) indicate that
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fue insuciente para ocasionar el
desarrollo de síntomas. En este sentido,
se reportó que IYSV presentó una tasa
de transmisión de manera mecánica
del 30 %, y ocasionó algunos síntomas
en plantas indicadoras, excepto en
Nicotiana benthamiana y en Eustoma
russellianum (Bag y Pappu, 2009; Bag
et al., 2014; Bag et al., 2015). De la
misma manera, el período de incubación
de la infección ocasionada por IYSV y
la expresión de síntomas podría ser de
hasta 30 días o más (Hsu et al., 2010).
Además, Ornelas-Ocampo et al. (2018),
encontraron una diversidad genética en
aislamientos de IYSV que ocasionaron
síntomas en N. benthamiana
pero con
diferente severidad, debido a diferencias
en condiciones ambientales. Aunado a lo
anterior, De la Torre et al. (2002), indican
que cuando se reproducen síntomas por
TSWV en plantas indicadoras, estos
pueden ser frecuentemente diferentes a
los observados en campo.
Detección de virus en trips
Las muestras de ejemplares adultos
de trips encontrados durante los
recorridos en cultivos de cebolla en los
Valles de Mexicali, de la Trinidad y de
San Quintín, mostraron la cabeza más
ancha que larga, antenas moniliformes
formadas por ocho artejos, los dos
últimos son pequeños, y con el segmento
VIII mucho más largo que el VII y
cuatro alas angostas con ecos en sus
bordes posteriores (gura 3 A-C). Con
base en Lacasa y Llorens (1996) y
Mound y Nakahara (1993), se utilizaron
los descriptores para el género
Frankliniella y de acuerdo con los
caracteres observados, se describió a la
especie F. occidentalis P. presente en las
muestras de todos los sitios evaluados.
when TSWV symptoms are reproduced
in indicator plants, they can often be
different from those observed in the
eld.
Virus detection in thrips
The samples of adult thrips
specimens found during the tours
in onion crops in the Mexicali, La
Trinidad and San Quintín Valleys
showed a head wider than long,
moniliform antennae formed by eight
artifacts, the last two being small,
and with segment VIII much longer
than segment VII and four narrow
wings with bangs on their posterior
edges (gure 3 A-C). Based on Lacasa
and Llorens (1996) and Mound and
Nakahara (1993), the descriptors
for the genus Frankliniella were
used and according to the characters
observed, the specie F. occidentalis P.
present in the samples from all the
sites evaluated was described.
The thrip samples collected in the
Mexicali Valley resulted negative
for the presence of virus evaluated.
However, in plants of onion the
viruses TSWV, IYSV, and LYSV were
detected (table 1 and 4).
In this sense, it is mentioned that
TSWV and IYSV are localized viruses,
so their distribution on the plant is
heterogeneous (De la Torre et al.,
2002; Avila-Alistac et al., 2017). Also,
F. occidentalis P. and Trips tabaci
Lind have been reported with high
efciencies in their transmission,
TSWV and IYSV vectors, respectively
(De la Torre et al., 2002; Gent et
al., 2006). However, transovarial
transmission of TSWV and IYSV does
not occur in their vectors, therefore,
individuals of each generation must
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Figura 3. Presencia de insectos trips (Frankliniella occidentalis P.) en
hojas de cebolla. (A) vista dorsal de adulto de F. occidentalis P.;
(B) cabeza vista dorsal de adulto de F. occidentalis P.; (C) Campo óptico
(40x).
Figure 3. Presence of thrip insects (Frankliniella occidentalis P.) on onion
leaves. (A) adult dorsal view of F. occidentalis P.; (B) adult dorsal view
head of F. occidentalis P.; (C). Optical field (40x).
Las muestras de trips colectadas
en el Valle de Mexicali resultaron
negativas a la presencia de los virus
evaluados. Sin embargo, en las plantas
de cebolla se detectaron los virus
TSWV, IYSV, y LYSV (cuadro 1 y 4).
En este sentido, se menciona que
TSWV e IYSV son virus localizados,
por lo que su distribución en la
planta es heterogénea (De la Torre
et al., 2002; Ávila-Alistac et al.,
2017). Además, se han reportado con
altas eciencias en su transmisión,
a F. occidentalis P. y Trips tabaci
Lind., vectores de TSWV e IYSV,
respectivamente (De la Torre et
al., 2002; Gent et al., 2006). Sin
embargo, no ocurre transmisión
transovárica de TSWV e IYSV
en sus vectores, por lo tanto, los
individuos de cada generación deben
adquirir el virus de una planta
infectada para poder transmitirlo
(van de Wetering et al., 1996; Ávila-
Alistac et al., 2017). F. occidentalis P.
acquire the virus from an infected
plant in order to transmit it (van de
Wetering et al., 1996; Avila-Alistac et
al., 2017). F. occidentalis has a greater
susceptibility to the acquisition of
TSWV during the rst instar larval
stage; once acquired; the feeding
habits of F. occidentalis P. are altered,
leading to more efcient spread of
TSWV (He et al., 2019). Possibly, the
individuals sampled in this study, had
not fed in immature stages on infected
hosts, which made virus detection in
adults difcult. Nowadays, there is
no evidence of the TSWV and IYSV
transmission by seed, but they have
been detected in onion plantations
(Velásquez-Valle et al., 2012; Ávila-
Alistac et al., 2017). It would be
interesting to determinate in future
studies, if the inoculum sources,
could be reservoirs in weeds, or even
infected genetic material. Similarly,
some studies mention to Myzus
persicae (Hemiptera: Aphididae)
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as a vector of the Allexiviridae and
Potyviridae
family (Van Dijk, 1993;
Van Dijk et al., 1991). However, F.
occidentalis P. has not been reported
as a vector of LYSV. In contrast,
in agricultural regions of Trinidad
and San Quintin, the presence of
viral complexes in thrip adults was
detected in onion crops (table 4).
Particularly, of the samples collected
in the Trinidad Valley from TSWV-
positive onion plantations, 33% of
the F. occidentalis specimens were
positive for the TSWV-GarCLV
complex (table 2 and 4).In the same
way, 8% of the samples collected in the
Trinidad Valley were positive to the
IYSV-LYSV-OYDV complex (table 4).
These results coincide with the report
of Mullis et al. (2004), who found F.
occidentalis in infected onion plants
with IYSV-TSWV complex, in Georgia,
tiene una mayor susceptibilidad
a la adquisición de TSWV durante
el primer instar de estadio larval;
una vez adquirido, los hábitos
alimenticios de F. occidentalis P.
se alteran, lo que conduce a una
propagación más eciente de TSWV
(He et al., 2019). Posiblemente los
individuos muestreados en este
estudio, no se habían alimentado en
estadios inmaduros de hospedantes
infectados, lo que dicultó la
detección de virus en adultos.
Actualmente, no hay evidencia de
la transmisión de TSWV e IYSV por
semilla, pero si se han detectado en
almácigos de cebolla (Velásquez-
Valle et al., 2012; Ávila-Alistac et al.,
2017). Sería interesante determinar
en futuros estudios si las fuentes de
inóculo pueden ser reservorios en
arvenses, o incluso material genético
Cuadro 4. Presencia de virus en adultos de F. occidentalis P. colectados
en plantaciones de cebolla en los Valles de Mexicali, de la
Trinidad y San Quintín durante los meses de diciembre de
2015, enero-mayo de 2016.
Table 4. Viruses presence in adults of F. occidentalis P collected in onion
plantations in the Mexicali, La Trinidad and San Quintín
Valleys, during the months of December 2015, January-May
2016.
Región agrícola
Complejo viral
TSWV-GarCLV TSWV-IYSV-OYDV -LYSV-GarCLV
Valle de Mexicali 0/2
z
0/2
z
V. de la Trinidad 4/12
1/12
V. de San Quintín 7/8 1/8
z: Muestras de trips positivas/ Muestras analizadas; IYSV: Virus de la mancha amarilla del iris; TSWV: Virus
de la marchitez manchada del tomate; LYSV: Virus del rayado amarillo del puerro; OYDV:
Virus del enanismo amarillo de la cebolla; GarCLV: Virus latente común del ajo.
z: Thrips samples positive/ Analyzed Samples; IYSV: Iris yellow spot virus; TSWV: Tomato spotted wilt virus;
LYSV: Leek yellow streak virus; OYDV: Onion yellow dwarf virus; GarCLV: Garlic common
latent virus.
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infectado. Similarmente, algunos
estudios mencionan a
Myzus persicae
(Hemiptera: Aphididae) como vector
de las familias Allexiviridae y
Potyviridae
(Van Dijk, 1993; Van
Dijk et al., 1991). Sin embargo, no se
ha reportado como vector de LYSV
a F. occidentalis P. En contraste,
en las regiones agrícolas de la
Trinidad y San Quintín, si se detectó
la presencia de complejos virales
en adultos de trips en cultivos de
cebolla (cuadro 4). Particularmente,
de las muestras colectadas en el
Valle de la Trinidad en plantaciones
de cebolla positivas a TSWV, el 33 %
de los ejemplares de F. occidentalis
fueron positivos al complejo TSWV-
GarCLV (cuadro 2 y 4). De la misma
manera, el 8 % de las muestras
colectadas en el Valle de la Trinidad
fueron positivas al complejo IYSV-
LYSV-OYDV (cuadro 4). Estos
resultados coinciden con el reporte
de Mullis et al. (2004), quienes
encontraron a F. occidentalis en
plantas de cebolla infectadas con el
complejo IYSV-TSWV, en Georgia,
Estados Unidos. Similarmente,
Velásquez-Valle y Reveles-
Hernández (2011), identicaron
ejemplares de F. occidentalis en
cultivos de cebolla positivos a IYSV
en Zacatecas, Mexico. Por otra
parte, en el Valle de San Quintín,
los resultados obtenidos indican
que el 87,5 % de los adultos de F.
occidentalis analizados portaban el
complejo viral TSWV-GarCLV, y a
su vez, el 12,5 % fueron positivos a
IYSV-LYSV-OYDV (cuadro 4). Estos
resultados sugieren que el Valle de
San Quintín, es la región agrícola en
United States. Similarly, Velásquez-
Valle and Reveles-Hernández (2011),
identied specimens of F. occidentalis P.
in onion crops positive for IYSV in
Zacatecas, Mexico. On the other hand,
in San Quintín Valley, the results
obtained indicate that the 87,5 % of the
F. occidentalis P. adults tested carried
the TSWV-GarCLV viral complex,
and 12.5% were positive for IYSV-
LYSV-OYDV (table 4). These results
suggest that San Quintin Valley, is
the agricultural region in BC with
the greater viral incidence in adults
of F. occidentalis presented in onion
crops, and that exist in biological
and ecological conditions that favor
the acquisition of viral particles by
the insect. Studies mention that the
TSWV has been detected in more
than 650 species of cultivated, wild
perennial and annual plants that
are natural reservoirs and sources
of primary inoculum of the virus,
for its subsequent transmission by
F. occidentalis P. (De la Torre et al.,
2002). Since TSWV had already been
detected in the San Quintín Valley
in tomato plantations (Garzón et
al., 2005; Holguín-Peña and Rueda-
Puente, 2007; He et al., 2019), the
results obtained in this study suggest
that TSWV is spreading to other crops
through its insect vector F. occidentalis
P. and that at least one crop, such as
the onion, is being affected.
Recent studies mention that the
adults of F. occidentalis P. are capable
to migrate long distances and rapidly
transmit viruses to cultivated and
arborescent host plants (He et al.,
2019). In this sense, Ávila-Alistac et
al. (2017) mention that the differences
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BC con la mayor incidencia viral en
adultos de F. occidentalis presentes
en cultivos de cebolla, y que existen
condiciones biológicas y ecológicas
que favorecen la adquisición de
las partículas virales por parte del
insecto. Estudios mencionan que el
TSWV se ha detectado en más de
650 especies de plantas cultivadas,
silvestres perennes y anuales que
son reservorios naturales y fuentes
de inóculo primario del virus, para
su posterior transmisión por F.
occidentalis P. (De la Torre et al.,
2002). Debido a que TSWV ya había
sido detectado en el Valle de San
Quintín, en plantaciones de tomate
(Garzón et al., 2005; Holguín-Peña
y Rueda-Puente, 2007; He et al.,
2019), los resultados obtenidos en
este estudio sugieren que dicho virus
se está diseminando a otros cultivos,
a través de su insecto vector F.
occidentalis P. y que al menos existe
un cultivo como lo es la cebolla,
que está siendo afectado. Estudios
recientes mencionan que adultos
de F. occidentalis P. son capaces
de migrar a largas distancias y
transmitir rápidamente los virus a
plantas hospedantes cultivadas y
arvenses (He et al., 2019). En este
sentido, Ávila-Alistac et al. (2017)
mencionan que las diferencias
en intensidad de la enfermedad
ocasionada por IYSV en cebolla
puede deberse a la diversidad
y frecuencia de arvenses en las
regiones productoras, que ocasionan
diferencias en las poblaciones de
insectos vectores. Sin embargo,
algunos estudios mencionan que
la propagación e impacto de IYSV
in the intensity of the disease caused
by IYSV in onion may be due to the
diversity and frequency of weeds in
the producing regions, which cause
differences in insect vector populations.
However, some studies mention that
the spread and impact of IYSV may
be greater if conditions are present
for the development of new outbreaks
(Ornelas-Ocampo et al., 2018). Finally,
is considered that the insect vector
populations present in the crop elds,
and that can efciently transmit the
viruses detected, are a threat to onion
production in the state of BC. Timely
detection of pathogens agents allows
the establishment of appropriate
integrated disease management
programs. Epidemiological studies
are needed to identify the effect of
infections caused by virus complexes
on yield and quality characteristics of
the onion crop in BC.
Conclusions
Through DAS-ELISA the presence
of Iris yellow spot virus, Tomato spot
wild virus, Leek yellow spot virus,
Onion yellow spot virus and Garlic
common latent virus was detected
in onion crops of Baja California,
México. The incidence in form of viral
complexes was found in the 77 % of
the samples, while in 23 % the simple
infection caused by Leek yellow spot
virus was detected. In the analysis of
the insects collect in plots of onion,
the specimens were identied as F.
occidentalis P. and carriers of Iris
yellow spot virus, Tomato spot wild
virus, Leek yellow spot virus, Onion
yellow spot virus and Garlic common
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pueden ser mayores si se presentan
las condiciones para el desarrollo de
nuevos brotes (Ornelas-Ocampo et
al., 2018). Finalmente, se considera
que poblaciones de insectos vectores
presentes en los campos de cultivo,
y que pueden transmitir de manera
eciente los virus detectados, son
una amenaza para la producción
de cebolla en el estado de BC. La
detección oportuna de agentes
patógenos permite el establecimiento
de adecuados programas de manejo
integrado de enfermedades. Estudios
epidemiológicos son necesarios para
identicar el efecto de las infecciones
ocasionadas por complejos
virales sobre el rendimiento y las
características de calidad del cultivo
de cebolla en BC.
Conclusiones
Mediante DAS-ELISA se detectó
la presencia de Iris yellow spot virus,
Tomato spot wild virus, Leek yellow
spot virus, Onion yellow spot virus y
Garlic common latent virus en cultivos
de cebolla en Baja California, México.
La incidencia se encontró en forma
de complejos virales en el 77 % de
las muestras, mientras que en el 23
% fue detectada la infección simple
ocasionada por Leek yellow spot virus.
En el análisis de insectos colectados
en parcelas de cebolla, los ejemplares
fueron identicados como F. occidentalis
P. y portadores de Iris yellow spot virus,
Tomato spot wild virus, Leek yellow
spot virus, Onion yellow spot virus y
Garlic common latent virus. En este
estudio, en las plantas indicadoras no
se observaron los síntomas presentes
latent virus. In this study, the
symptoms present in the eld were
not observed on indicator plants. To
our knowledge, this is the rst study
of viral agents reported in onion (A.
cepa L.) in Baja California, Mexico.
Acknowledgments
To the National Council of Science
and Technology for the funding
granted. To the onion producers
of the state of Baja California for
sharing experiences and knowledge.
To M.C. Carlos Ceceña Durán for
his assistance in the Phytopathology
Laboratory of ICA-UABC.
en campo. Hasta nuestro conocimiento,
este es el primer estudio de agentes
virales reportados en cebolla (A. cepa
L.) en Baja California, México.
Agradecimientos
Al Consejo Nacional de Ciencia
y Tecnología por el nanciamiento
otorgado. A los productores de
cebolla del estado de Baja California
por compartir experiencias y
conocimientos. Al M.C. Carlos
Ceceña Durán por su asistencia en el
Laboratorio de Fitopatología del ICA-
UABC.
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