652
Rev. Fac. Agron. (LUZ). 2021, 38(3): 652-661. Julio-Septiembre.
DOI: https://doi.org/10.47280/RevFacAgron(LUZ).v38.n3.10 ISSN 2477-9407
Esta publicación cientíca en formato digital es continuación de la Revista Impresa: Depósito legal pp 196802ZU42, ISSN 0378-7818.
Recibido el 07-10-2020 . Aceptado el 29-01-2021
*
Autor de corresponcia. Correo electrónio: miromero@uabcs.mx
Nota técnica / Technical note
Diversidad y distribución de nematodos
toparásitos en campos de golf en localidades de
Baja California Sur, México
Diversity and distribution of plant parasitic-nematodes
on golf courses in localities of Baja California Sur, Mexico
Diversidade e distribuição de nematóides toparasitários
em campos de golfe em localidades de Baja California
Sur, México
Omar Jorge Sánchez-Arce
1
, Alejandro Palacios-Espinosa
1
,
José Armando Carillo-Fasio
2
, Luis Guillermo Hernández-
Montiel
3
, José Saúl Hernández-Rubio
1
y Mirella Romero-
Bastidas
1*
1
Departamento Académico de Agronomía, Universidad Autónoma de Baja California
Sur. Carretera al sur km 5,5, Col. El Mezquitito. 23080, La Paz, Baja California Sur.
México. Correo electrónico: (OS) omarjorge.fm@gmail.com, ; (AP) palacios@uabcs.mx
; (JH) saulhr@gmail.com, ; (MR) miromero@uabcs.mx .
2
Centro de Investigación en
Alimentación y Desarrollo, AC. Carretera Culiacán-Eldorado km 5.5, Culiacán, Sinaloa.
Correo electrónico: acarrillo@uabcs.mx .
3
Centro de Investigaciones Biológicas del
Noroeste. Calle Instituto Politécnico Nacional 195. Col. Playa Palo de Santa Rita Sur. La
Paz, Baja California Sur, México. Correo electrónico: lhernandez@cibnor.mx .
Resumen
El golf es un atractivo turístico en Baja California Sur (BCS), México. Sin
embargo, la calidad de sus campos se demerita al presentar amarillamiento y
muerte en césped. Los nematodos toparásitos son una de las principales limitantes
alrededor del mundo. Sin embargo, en BCS, se desconoce su presencia. Con la
nalidad de determinar la diversidad y distribución de tonematodos en campos
de golf en BCS, se colectaron muestras de suelo en cuatro campos. La extracción
de nematodos fue mediante la técnica de embudo de Baerman. Los especímenes se
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jaron para la identicación de género y se cuanticó la población en cada zona. Se
encontraron los géneros: Meloidogyne, Helicotylenchus, Criconema, Xiphinema,
Pratylenchus, Tylenchus, Hoplolaimus y Trichodorus asociados a la muerte de
césped con variaciones signicativas (p< 0,05) en poblaciones. Estos resultados
son los primeros registros de estos géneros en los campos de golf evaluados, útiles
para el desarrollo de estrategias de control en el Estado.
Palabras clave: Meloidogyne, Hoplolaimus, Helicotylenchus, Cynodon dactylon,
césped bermuda, identicación.
Abstract
Golf is a tourist attraction in Baja California Sur (BCS), Mexico. However, the
quality of its elds is detracted by presenting yellowing and death on tufgrass.
Plant parasitic nematodes are one of the main limitations around the world.
However, in BCS, its presence is unknown. In order to determine the diversity and
distribution of phytonmatodes in golf courses in BCS, soil samples were collected in
four courses. Nematode extraction was done using the Baerman funnel technique.
Specimens were identied at the genus level and the population in each zone was
quantied. The genera Meloidogyne, Helicotylenchus, Criconema, Xiphinema,
Pratylenchus, Tylenchus, Hoplolaimus and Trichodorus were associated with
the death of tufgrass with signicant variations (p<0.05) in populations. These
results are the rst records of these genera in the golf courses evaluated, useful
in the development of in the State.
Keywords: Meloidogyne, Hoplolaimus, Helicotylenchus, Cynodon dactylon,
bermuda turfgrass, identication.
Resumo
O golfe é uma atração turística na Baja California Sur (BCS), no México. No
entanto, a qualidade de seus campos é prejudicada por apresentar amarelecimento
e morte na grama. Os nematóides parasitas de plantas são uma das principais
limitações em todo o mundo. No entanto, em BCS, sua presença é desconhecida.
A m de determinar a diversidade e distribuição de tonmátodos em campos de
golfe no BCS, amostras de solo foram coletadas em quatro campos. A extração de
nematóides foi feita por meio da técnica de funil de Baerman. Os espécimes foram
identicados em nível de gênero e a população em cada zona foi quanticada.
Os gêneros Meloidogyne, Helicotylenchus, Criconema, Xiphinema, Pratylenchus,
Tylenchus, Hoplolaimus e Trichodorus foram associados à morte de gramíneas
com variações signicativas (p<0,05) nas populações. Esses resultados são
os primeiros registros desses gêneros nos campos de golfe avaliados, úteis no
desenvolvimento de estratégias de controle no Estado.
Palavras-chave: Meloidogyne, Hoplolaimus, Helicotylenchus, Cynodon dactylon,
grama bermuda, identicação.
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Introducción
El golf es un deporte que genera
inversión, turismo y economía en el
ámbito mundial. México es uno de los
principales países de la industria del
golf con 200 campos, distribuidos en
31 estados de la República mexicana,
con una ganancia cercana a 419
millones de dólares (SECTUR, 2019).
En los campos de golf la calidad del
césped es importante en el desarrollo
de este deporte. Los nematodos
toparásitos son una limitante que
afecta signicativamente la calidad
y sanidad del césped en los campos
de golf (Bojang et al., 2019). Estos
toparásitos atroan el sistema
radical y originan clorosis al follaje,
ocasionando daños alrededor del
mundo por 80 mil millones de
dólares al año (Zeng et al., 2017). Los
principales nematodos que se asocian
al césped son
Meloidogyne, Heterodera,
Anguina, Criconemella, Helicotylenchus,
Trichodorus, Hoplolaimus, Belonolaimus,
entre otros (Crow y Luc, 2014).
La incidencia de éstos géneros en
césped ha sido reportada en Estados
Unidos (Allan-Perkins et al., 2017),
Sudáfrica (Swart et al., 2000),
Argentina (Chaves y Torres, 2000),
entre otros. En México son escasos
los estudios sobre la identicación
y daño ocasionado al césped de los
campos de golf debido a nematodos
toparásitos (García-Munguía et al.,
2017). Sus síntomas generalmente
son confundidos con los ocasionados
por hongos topatógenos (Wheeler
et al., 2019). Por lo tanto, realizar
estudios sobre población, mapas de
distribución y diagnóstico morfológico
Introduction
Golf is a sport that generates
investment, tourism and economy
worldwide. Mexico is one of the main
countries of the golf industry with
200 courses, distributed in 31 states
of the Mexican Republic, with a
prot close to 419 millions of dollars
(SECTUR, 2019). On the golf courses,
the quality of the grass is important in
the development of this sport. Plant-
parasitic nematodes are a limitation
that signicantly affects the quality
and health of the grass in golf
courses (Bojang et al., 2019). These
phytoparasites stunt the root system
and cause chlorosis to the foliage,
causing damages around the world of
80 billion dollars per year (Zeng et al.,
2017). The main nematodes that are
associated
to the grass are Meloidogyne,
Heterodera, Anguina, Criconemella,
Helicotylenchus, Trichodorus, Hoplolaimus,
Belonolaimus, among others (Crow
and Luc, 2014). The incidence of these
genera has been reported in United
States (Allan-Perkins et al., 2017),
South Africa (Swart et al., 2000),
Argentina (Chaves and Torres, 2000),
among others. In Mexico, studies
about the identication and damage
caused to the grass of golf courses
due to phytoparasitic nematodes, are
scarce (García-Munguía et al., 2017).
Their symptoms are usually confused
with those caused by plant pathogenic
fungi (Wheeler et al., 2019). Therefore,
realize population studies, distribution
maps and morphological diagnosis
of phytoparasitic nematodes are the
starting point to develop effective
control programs that help to minimize
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de los nematodos toparásitos,
constituyen el punto de partida para
desarrollar programas efectivos de
control que ayuden a minimizar la
aplicación de agroquímicos, así como
la contaminación ambiental y la
eliminación de fauna y ora benéca
del suelo (Steilmann et al., 2019).
Por lo tanto, el objetivo del presente
estudio fue determinar la diversidad
y distribución de nematodos
toparásitos asociados a césped de
campos de golf, municipios Los Cabos
y La Paz, estado Baja California Sur,
México.
Materiales y métodos
Sitio de muestreo e identicación
de nematodos toparásitos: La
investigación se realizó en febrero
de 2019, en el municipio de Los
Cabos (22°52´52”N-109°54´49”O) y
La Paz (24°08′32″N 110°18′39″O),
pertenecientes al estado de Baja
California Sur, México. Los nematodos
se obtuvieron a partir de muestras de
suelo en cuatro campos de golf (Z1,
Z2, Z3 y Z4), cultivados con césped
bermuda (Cynodon dactylon L.)
representando 22% de los campos en el
Estado. En cada campo, se tomaron 10
muestras (N=40) de suelo en áreas de
césped con síntomas de amarillamiento
a 20 cm de profundidad, muestreados
en un patrón de zig-zag (Zeng et al.,
2012a). Las muestras se depositaron
en bolsas de polietileno (4 kg) y
se trasladaron al laboratorio de
Fitopatología de la Universidad
Autónoma de Baja California Sur y
24 h después fueron procesadas. Los
nematodos se extrajeron de 100 cm³ de
the application of agrochemicals, as
well as environmental contamination
and the elimination of benecial soil
ora and fauna (Steilmann et al.,
2019). Therefore, the objective of
the present study was to determine
the diversity and distribution of
phytoparasitic nematodes associated
with golf course grass, Los Cabos and
La Paz municipalities, Baja California
Sur state, Mexico.
Materials and methods
Sampling place and identication
of plant-parasitic nematodes:
The research was conducted in
February 2019, in Los Cabos
(22°52´52” N-109°54´49” O) and
La Paz (24°08′32″N 110°18′39″O)
municipalities, belonging to the
state of Baja California Sur, Mexico.
The nematodes were obtained from
soil samples in four golf courses
(Z1, Z2, Z3 and Z4), cultivated with
Bermuda grass (Cynodon dactylon
L.) representing the 22% of the
courses in the State. In each course,
10 samples were taken (N=40)
from the soil in areas of grass with
yellowing symptoms at 20 cm depth,
sampled in a zig-zag pattern (Zeng et
al., 2012a). The samples were placed
in polyethylene bags (4 kg) and were
transferred to the Phytopathology
laboratory of the Autonomous
University of Baja California Sur and
24 h later were processed. Nematodes
were extracted from 100 cm³ of
soil, using the Baermann funnel
technique (Baermann, 1917). After
48 h, the nematodes recovered, were
observed and quantied under the
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suelo, mediante la técnica de embudo
de Baermann (Baermann, 1917). 48 h
después, los nematodos recuperados
se observaron y cuanticaron
bajo microscopio óptico (Labomed
CxL), siguiendo el procedimiento
de Fleming et al. (2016). La
identicación se realizó a nivel de
género, determinando las principales
características morfológicas tales
como: forma del cuerpo, presencia y
forma del estilete, forma de la cola y
posición de la vulva (Siddiqi, 2000;
Zeng et al., 2012b). La distribución de
los géneros en las zonas evaluadas se
registró al georeferenciar cada punto
de muestreo.
Densidad poblacional y frecuencia
de ocurrencia de nematodos en suelo:
La frecuencia de ocurrencia se obtuvo
con el número de campos infestados con
un género entre el número de campos
evaluados expresado en porcentaje
(%) (Zeng et al., 2012a). El número
total de nematodos toparásitos por
muestra, se determinó al cuanticar
las poblaciones de nematodos, bajo
una placa de recuento y tomar una
media de 5 recuentos en cada caso. Los
datos se expresaron como el número
de nematodos en 100 cm³ de suelo
(Zeng et al., 2012a) y se analizaron
mediante la prueba de comparación de
medias con Tukey (p<0,05), utilizando
el programa SAS 10,0 para Windows
®
(SAS
®
Inc., 2011).
R
esultados y discusión
Identicación y distribución de
nematodos: Se identicaron ocho
géneros en los cuatro campos de golf
muestreados (gura 1),
correspondientes
optical microscope (Labomed CxL),
following the procedure by Fleming
et al. (2016). The identication
was realized at genus level,
determining the main morphological
characteristics such as: body shape,
presence and shape of the stipe,
shape of the tail and position of the
vulva (Siddiqi, 2000; Zeng et al.,
2012b). The distribution of genera in
the evaluated areas was recorded by
geo-referencing each sampling point.
Population density and nematodes
frequency occurrence in soil: The
frequency occurrence was obtained
with the number of infected courses
with a genus between the numbers
of courses evaluated expressed
in percentage (%) (Zeng et al.,
2012a). The total number of plant-
parasitic nematodes per sample
was determined by quantifying
the nematode populations under a
counting plate and taking an average
of 5 counts in each case. Data were
expressed as the number of nematodes
in 100 cm³ of soil (Zeng et al., 2012a)
and were analyzed by Tukey’s mean
comparison test (p<0.05), using SAS
10.0 for Windows® (SAS® Inc., 2011).
Results and discussion
Identication and distribution
of nematodes: Eight genera were
identied on four golf courses
sampled (gure 1), corresponding
to Meloidogyne, Helicotylenchus,
Criconema, Xiphinema, Pratylenchus,
Tylenchus, Hoplolaimus
and
Trichodorus. Crow and Luc (2014),
pointed out that these genera
represent to the key phytoparasites
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a Meloidogyne, Helicotylenchus,
Criconema, Xiphinema, Pratylenchus,
Tylenchus, Hoplolaimus y Trichodorus.
Crow
y Luc (2014), señalaron que éstos
géneros representan a los toparásitos
clave de césped y se han reportado en
Estados Unidos (Jagdale et al., 2020),
Korea (Mwamula et al., 2020), Nigeria
(Nzeako et al., 2016), Brasil (Azevedo de
Oliveira et al., 2018) y Malasia (Bojang
et al., 2019). Para México, este es el
primer reporte sobre tonematodos
asociados a césped bermuda en
campos de golf. La distribución
de los nematodos se concentró
signicativamente en la zona 3 y 4,
siendo Meloidogyne y Hoplolaimus
los de mayor distribución. Estos
resultados coinciden con los reportados
por McClure y Schmitt (2013), quienes
señalaron a Hoplolaimus y Meloidogyne
como toparásitos primarios de césped
en el Este y Sur de Estados Unidos.
Así mismo, Fleming et al. (2016),
registraron a Meloidogyne como el de
mayor distribución en pastos y cereales
en Irlanda del Norte.
Densidad poblacional y frecuencia
de ocurrencia: La población y ocurrencia
de nematodos varió signicativamente
(p<0,05) entre las zonas muestreadas
(cuadro 1). Meloidogyne registró mayor
población y ocurrencia en la zona 4 y 3,
seguido de la zona 2, en comparación con
la zona 1. Hoplolaimus registró mayor
población y ocurrencia en la zona 3 y 4,
y dirió estadísticamente (p<0,05) de las
zonas 1 y 2. La ocurrencia y población de
Helicotylenchus presentaron diferencias
signicativas entre las cuatro zonas.
Criconema, solo presentó población en
la zona 1. Así mismo, las poblaciones
de Pratylenchus y Trichodorus fueron
of grass, and they have been reported
in United States (Jagdale et al.,
2020), Korea (Mwamula et al., 2020),
Nigeria (Nzeako et al., 2016), Brazil
(Azevedo of Oliveira et al., 2018)
and Malaysia (Bojang et al., 2019).
For Mexico, this is the rst report
about phytonematodes associated
with Bermuda grass on golf courses.
The nematodes distribution was
signicantly concentrated in areas
3 and 4, being Meloidogyne and
Hoplolaimus the most widely
distributed. These results coincide
with those reported by McClure
and Schmitt (2013), who reported
Hoplolaimus and Meloidogyne
as
primary phytoparasites of grass in
the eastern and southern of United
States. Likewise, Fleming et al.
(2016) recorded Meloidogyne as the
most widely distributed on grasses
and cereals in Northern Ireland.
Population density and occurrence
frequency: The population and
the occurrence of nematodes
varied signicantly (p<0.05)
between the areas sampled (Table
1). Meloidogyne recorded higher
population and occurrence in the
area 4 and 3, followed by the area 2,
compared to the area 1. Hoplolaimus
recorded higher population and
occurrence in the area 3 and 4, and
it differed statistically (p<0, 05) of
the areas 1 and 2. The occurrence
and population of Helicotylenchus
presented signicant differences
between the four areas. Criconema,
only presented population in the area
1. In the same way, the populations
of Pratylenchus and Trichodorus
were lower and were only identied
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menores y solo se identicaron en la
zona 4. Xiphinema registró poblaciones
en las zonas 1 y 4, con diferencias
signicativas entre ellas. Así como
Tylenchus en las zonas 2 y 4. Se ha
establecido que el impacto de los
nematodos en la planta es proporcional
a su población en el suelo. Así mismo,
Palomares-Ruiz et al. (2018), señalaron
que poblaciones comúnmente bajas
de nematodos se consideran parásitos
de segunda clase, al causar síntomas
visuales solo con poblaciones altas.
Esta capacidad de causar daño se ve
favorecida principalmente por factores
edafoclimáticos y agronómicos como el
monocultivo, las altas precipitaciones y
los suelos arenosos (Janati et al. 2018).
Figura 1. Mapa de distribución de los géneros de nematodos en césped (Cynodon dactylon), de
campos de golf, municipios Los Cabos (Zona 1, 2, 3) y La Paz (Zona 4), Baja California
Sur, México.
Figure 1. Distribution map of nematode genera in grass (Cynodon dactylon), of golf courses, Los
Cabos (Zone 1, 2, 3) and La Paz (Zone 4) municipalities, Baja California Sur, Mexico.
in the area 4. Xiphinema recorded
populations in the areas 1 and 4, with
signicant differences among them,
as well as Tylenchus in the areas 2
and 4. It has been established that
the nematodes impact on the plant is
proportional to its population in the
soil. Likewise, Palomares-Ruiz et al.
(2018), pointed out that commonly
low populations of nematodes are
considered second-class parasites,
by causing visual symptoms only
with high populations. This ability
to cause damage is mainly favored
by edaphoclimatic and agronomic
factors such as monoculture, high
rainfall and sandy soils (Janati et al.
2018).
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Conclusión
Este es el primer registro de
diversidad y distribución de géneros
de nematodos toparásitos asociados
a césped en campos de golf en
Los Cabos y La Paz, BCS, México.
Se sugiere continuar el estudio de
diversidad de especies en otros campos
de golf de la región, estimar el nivel
de daño y el análisis costo-benecio en
prácticas de manejo.
Literatura citada
Allan-Perkins, E., D. Manter, R. Wick, S.
Ebdon and G. Jung. 2017. Nematode
communities on putting greens,
fairways, and roughs of organic and
conventional cool-season golf courses.
Appl. Soil Ecol. 121: 161-171.
Cuadro 1. Frecuencia de ocurrencia y población de tonematodos en
suelo de campos de golf, municipios Los Cabos (Z1, Z2, Z3) y La
Paz (Z4), en Baja California Sur, México.
Table 1. Occurrence frequency and populations of phytonematodes
in golf course soils, Los Cabos (Z1, Z2, Z3) and La Paz (Z4)
municipalities, in Baja California Sur, Mexico.
Géneros
Zona 1 Zona 2 Zona 3 Zona 4
FO DP FO DP FO DP FO DP
Meloidogyne 60a 87d 70a 696c 100a 1,102b 100a 1,843a
Hoplolaimus 50a 12b 10b 0,8b 70b 76a 80ab 61,2a
Helicotylenchus 40ab 2,8b 30ab 33,6a 100a 27,2a 0 0b
Criconema 40ab 2,4a 0 0b 0 0b 0 0b
Xiphinema 10b 1,2b 0 0b 0 0b 50bc 20a
Pratylenchus 0 0b 0 0b 0 0b 20c 24,4a
Trichodorus 0 0b 0 0b 0 0b 90a 83,6a
Tylenchus 0 0b 10b 0,8b 0 0b 20c 28a
FO=Frecuencia de ocurrencia (%), DP=Densidad poblacional (nematodos/100 cm
3
de suelo). Columnas con
letras diferentes indican diferencias signicativas de acuerdo a la prueba de Tukey (p<0,05).
FO= Occurrence frequency (%), DP= Population density (nematodes/100 cm
3
of soil). Columns with different
letters indicate signicant differences according to Tukey’s test (p<0.05).
Conclusion
This is the rst record about
diversity and distribution of
phytoparasitic nematodes genera
associated to grass on golf courses in
Los Cabos and La Paz, BCS, Mexico.
It is recommendable to continue the
study of species diversity in other golf
courses in the region, to estimate the
level of damage and the cost-benet
analysis in management practices.
End of English Version
Azevedo de Oliveira, S., C. Oliveira, C.
Maleita, M. Silva, I. Abrantes and
S. Wilcken. 2018. First report of
Meloidogyne graminis on golf courses
turfgrass in Brazil. Plos One. 13(2):
1-14.
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Bojang, S., I. Abd Ghani, J. Kadir, A. Paiko
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Chaves, E. y M. Torres. 2000. Nematofauna
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sudeste de la provincia de Buenos
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